Importance de la dispersion des graines par le plus gros frugivore pour les grands

Oct 05, 2023

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 19086 (2022) Citer cet article

1325 accès

41 Altmétrique

Détails des métriques

Comment les frugivores de grande taille contribuent-ils à la dispersion des graines des plantes à grandes diaspores ? Cette étude a examiné l'efficacité de la dispersion des graines pour deux espèces d'arbres à grandes diaspores, Astrotrichilia asterotricha (AA) et Abrahamia deflexa (AD), dans une forêt malgache. J'ai évalué les taux d'enlèvement des fruits grâce à des observations focales sur les arbres et des facteurs affectant le recrutement des semis jusqu'au stade de semis de 2 ans. J'ai confirmé que le lémurien brun (Eulemur fulvus) était le seul disperseur, supprimant 58,8% et 26,0% des fruits produits par AA et AD. Les lémuriens bruns visitaient fréquemment les arbres AA à grande couronne avec une forte densité de fruits tombés et des arbres fruitiers plus adjacents pendant les saisons à faible diversité de fruits. La plupart des semis AA ont été éliminés par les prédateurs, bien que l'ouverture de la canopée ait légèrement amélioré l'établissement des semis. Bien que les graines AD aient été sévèrement attaquées par les prédateurs sous les arbres mères, les semis ont survécu dans des conditions de dispersion éloignées des arbres mères et avec une faible densité de diaspores. AD avait une probabilité cumulée plus élevée de l'enlèvement des fruits au recrutement des semis (6,5%) que AA (1,5%) au cours de la première saison des pluies. Cette étude clarifie l'importance de la dispersion des graines pour les stratégies de recrutement des arbres, qui varient selon les différentes combinaisons d'espèces d'arbres et de grands frugivores, c'est-à-dire la dispersion quantitative pour atteindre des microhabitats appropriés et la dispersion qualitative pour échapper aux zones dangereuses proches des arbres mères.

La dispersion des graines représente une stratégie végétale pour améliorer le succès de la reproduction, et les schémas de recrutement influencent vraisemblablement la dynamique des populations et la biodiversité au niveau de la communauté1, 2. La dispersion des graines par les animaux a été étudiée en détail dans les forêts tropicales, car 50 à 90 % des espèces végétales de ces les écosystèmes sont endozoochore1, 3. Les rôles des agents de dispersion des graines ont été évalués systématiquement selon le concept d'efficacité de dispersion des graines (SDE), exprimée comme le produit de composants quantitatifs et qualitatifs, c'est-à-dire le nombre de graines dispersées à partir des plantes mères fructifères et la probabilité de survie des graines/plantules et de recrutement en tant que nouveaux adultes, respectivement4. Le SDE a principalement été évalué séparément pour la composante quantitative dans la phase de dispersion de la production de fruits à la dispersion des graines et la composante qualitative dans la phase post-dispersion du dépôt des graines au nouveau recrutement en tant que semis survivants2, 5, 6. Cependant, la définition du SDE a a été élargie à "l'efficacité de la dispersion des graines", soulignant la nécessité d'évaluer l'efficacité globale du processus complet de régénération des plantes, de la dispersion des graines à l'établissement et à la survie des semis7. À ce titre, des études récentes ont évalué de manière exhaustive le SDE en incorporant à la fois les composantes quantitatives et qualitatives8,9,10,11,12.

Au cours de la phase de dispersion, la composante quantitative de la SDE a principalement été évaluée en observant l'enlèvement des fruits des plantes focales par les animaux13,14,15. Pour comprendre les mécanismes d'une élimination réussie des fruits, les chercheurs ont examiné les facteurs intrinsèques (taille de la plante, densité des fruits, taux de pulpe par fruit, etc.) et extrinsèques (fructification des arbres voisins, disponibilité des fruits de la forêt, etc.). )16. L'examen des stratégies d'alimentation des frugivores a indiqué que certains oiseaux visitent les arbres avec un taux élevé de pulpe par fruit14, et que les primates et les oiseaux prélèvent plus de fruits des arbres avec de plus grandes tailles de récolte14, 17,18,19. En tant que principale composante de l'efficacité quantitative, la quantité relative d'élimination des fruits a été principalement évaluée par des comparaisons entre les assemblages de disperseurs de graines15, 20. Cependant, pour évaluer l'efficacité de la dispersion plutôt que l'efficacité du disperseur, il est nécessaire d'évaluer le taux d'élimination des fruits de chaque cible. taxon animal dans la quantité de production de fruits en tant qu'évaluation quantitative absolue de SDE dans la phase de dispersion des plantes focales13, 14, 16.

Au cours de la phase post-dispersion, la probabilité de recrutement des semis, la principale composante qualitative de la SDE, a été évaluée en surveillant le devenir des graines ou des semis, qui est influencé par la prédation, la dispersion secondaire, les maladies pathogènes et le stress, entre autres facteurs environnementaux21 ,22,23,24. Une telle surveillance a indiqué des taux de mortalité élevés des graines / semis sur des sites à forte densité de graines et à proximité d'arbres fruitiers conspécifiques, connus sous le nom d'effet Janzen-Connell23, 25,26,27,28. Des études de surveillance ont également rapporté des taux de survie élevés et/ou des taux de croissance élevés dans les microhabitats à canopée ouverte21, 23 et des taux de survie élevés via la dispersion secondaire24, 29, 30. Certaines études qui ont évalué la SDE en multipliant les composantes quantitatives et qualitatives rapportent que la les effets de l'enlèvement des fruits par les frugivores pendant la phase de dispersion sont souvent entravés par une mortalité élevée et hétérogène13, 31,32,33, alors que d'autres ont détecté des effets des frugivores sur les schémas de recrutement des semis34, 35. Ainsi, une étude plus approfondie est nécessaire pour une compréhension plus holistique de SDE.

Ces dernières années, de faibles densités de semis/gaules de plantes à grosses graines et une distribution agrégée autour des arbres mères ont été constatées dans les forêts vides et à moitié vides suite à la disparition ou à la diminution du nombre de grands frugivores36,37,38,39. Ces résultats suggèrent que dans les réseaux d'appauvrissement des espèces formés par un fort mutualisme entre les plantes à grosses graines et les frugivores à gros corps, un petit nombre de frugivores clés ont un grand SDE et fournissent une connectivité robuste entre les phases de dispersion et de post-dispersion. Cette hypothèse a été récemment testée en évaluant la SDE des primates, des ours et des éléphants pour les plantes à grosses graines poussant dans une forêt sempervirente saisonnière en Thaïlande8, 10, 12. Cependant, de telles études n'ont rapporté que sur un nombre limité de groupes taxonomiques et ont impliqué peu de sites d'étude. De plus, depuis que le concept d'attirer et d'introduire des frugivores comme agents de restauration efficaces pour le reboisement a été proposé40,41,42, comprendre la SDE des grands frugivores est également un enjeu important en biologie de la conservation.

Pour examiner la SDE des grands frugivores pour les plantes à grosses graines, cette étude s'est concentrée sur les systèmes de dispersion des graines à Madagascar, où la guilde des frugivores est appauvrie des grands disperseurs de graines aviaires et mammifères43, 44. Dans les écosystèmes forestiers malgaches, le plus grand taxon frugivore, les Lemuridae (masse corporelle : 1,6–3,6 kg45), s'est avéré être un disperseur de graines très efficace, c'est-à-dire qu'il est capable de disperser de grandes quantités de graines intactes d'une variété d'espèces végétales sur de grandes surfaces46,47,48,49,50. De plus, on pense qu'ils sont les seuls disperseurs de graines pour les plantes à grosses graines43, 45, 48. La perte totale ou la réduction des Lemuridae a entraîné une diminution du succès de la régénération chez les plantes à grosses graines51 et peut entraîner une diminution de la surface aérienne. stockage de carbone des forêts52. Cependant, les SDE des Lemuridae pour les plantes à grosses graines ayant des liens entre la production de fruits et le recrutement des semis ont rarement été examinés53. Dans une forêt décidue sèche du nord-ouest de Madagascar, le plus grand frugivore, le lémur brun commun [Eulemur fulvus (Fig. 1), masse corporelle = 1,6–2,4 kg (N = 11), Sato, données non publiées], disperse des graines de 70 espèces végétales dont 23 dépendent de ce primate pour la dispersion des graines en raison de la grande taille de leurs diaspores (> 10 mm de diamètre)48. Comme la différence interspécifique dans les phases de dispersion et de post-dispersion peut être d'une importance cruciale pour comprendre les modèles distinctifs de recrutement initial des arbres54, 55, cette étude a examiné les SDE du lémurien brun pour deux espèces d'arbres à grande diaspore. Astrotrichilia asterotricha (Radlk.) Cheek (Meliaceae; ci-après AA) et Abrahamia deflexa (H. Perrier) Randrian et Lowry (Anacardiaceae; ci-après AD) constituent les principales sources de fruits dans l'alimentation des lémuriens pendant les saisons sèche et pluvieuse, respectivement (Fig. 1)48, 56. Le fait que ces deux espèces d'arbres se produisent à des densités modérées dans la forêt (voir "Méthodes") peut être une indication d'une régénération efficace de la population en raison du SDE élevé des lémuriens bruns.

Sujets d'étude. (a) Le lémur brun commun (Eulemur fulvus) se nourrissant dans une canopée fructifère d'Astrotrichilia asterotricha. (b) Fruits recouverts d'une coque dure et de petites graines d'Astrotrichilia asterotricha. (c) Semis d'Astrotrichilia asterotricha à cotylédons foliacés épigés phanérocotylaires. (d) Fruits d'Abrahamia deflexa. ( e ) Semis hypogéal cryptocotylaire d' Abrahamia deflexa avec des cotylédons de réserve.

L'objectif de cette étude était de comprendre l'importance de la dispersion des graines par ce grand frugivore dans les stratégies de dispersion et de recrutement des graines des arbres à grandes diaspores en liant les étapes d'extraction des fruits et d'établissement des semis. Pour évaluer le SDE élevé attendu des lémuriens bruns, j'ai abordé les questions suivantes : combien de fruits les lémuriens bruns retirent-ils des arbres focaux, et quelles caractéristiques des arbres augmentent la fréquence de visite des disperseurs de graines ? ; les conditions de dispersion des graines (échappement des arbres fruitiers) améliorent-elles la probabilité de recrutement des semis, et quels facteurs augmentent le succès du recrutement ? ; et quelle est l'importance de la dispersion des graines par les lémuriens bruns, telle que déduite en multipliant les composantes quantitatives et qualitatives de la SDE ?

Au total, 4 espèces de mammifères et 10 espèces d'oiseaux ont visité les couronnes de AA ou le sol forestier sous la couronne, et le temps total que ces animaux ont passé dans AA était de 55 h 48 min 19 s (sur 360 h d'observations focales d'arbres) (Tableau complémentaire S1 en ligne). Parmi ces espèces animales en visite, celles qui se nourrissaient de fruits AA se limitaient aux lémuriens bruns et aux lémuriens sportifs de Milne-Edwards (Lepilemur edwardsi; voir le tableau supplémentaire S1 en ligne pour le comportement détaillé de chaque espèce sur les arbres AA). Le comportement alimentaire des fruits AA des lémuriens bruns occupait 69,6% du temps et ils avalaient principalement les fruits. Bien que j'ai également enregistré la consommation de fruits par les lémuriens sportifs (1,7% du temps total passé par les animaux), ils n'ont jamais avalé les fruits, mais les ont plutôt recrachés sous la cime de l'arbre focal.

Six espèces de mammifères et 7 espèces d'oiseaux ont visité les cimes des arbres AD ou le sol forestier sous les cimes, et le temps total passé par tous les visiteurs était de 7 h 42 min 27 s (sur 280 h d'observations focales des arbres) (Tableau supplémentaire S2 en ligne). Parmi ces animaux, seules deux espèces, les lémuriens bruns et les lémuriens nains à queue grasse (Cheirogaleus medius), se nourrissaient de fruits AD (voir le tableau supplémentaire S2 en ligne). Le comportement alimentaire des fruits AD des lémuriens bruns occupait 39,6% du temps et ils avalaient généralement les fruits. Bien que les lémuriens nains aient également passé un temps considérable à se nourrir de fruits AD (30,9 %), ils recrachaient les graines sous les couronnes.

Le proxy de la fréquence des visites de lémuriens bruns (c'est-à-dire la fréquence de découverte des excréments de lémuriens bruns dans les pièges à fruits tous les 2 jours pendant la période de fructification) et les variations des traits entre les arbres focaux sont résumés dans le tableau 1. Variables affectant la sélection des arbres par les lémuriens bruns ont été évalués à l'aide de modèles linéaires généralisés (GLM) avec une distribution de Poisson et une fonction log-link. Le proxy de la fréquence des visites était la variable dépendante, tandis que les variables indépendantes comprenaient la superficie de la cime, la densité des fruits tombés, le poids frais de la pulpe par fruit et le nombre d'arbres fruitiers adjacents (voir "Méthodes" pour plus de détails). La fréquence des visites était très variable parmi les arbres AA focaux, et les lémuriens bruns visitaient fréquemment les arbres fruitiers avec des couronnes plus grandes, des densités plus élevées de fruits tombés et des arbres fruitiers plus adjacents (tableau 2). En ce qui concerne la MA, les lémuriens bruns visitent plus fréquemment les arbres avec des densités plus élevées de fruits tombés (tableau 2).

Au cours des observations focales sur les arbres, j'ai observé 15 et 7 cas d'activités d'alimentation sur les fruits par des groupes de lémuriens bruns sur les arbres AA et AD, respectivement. Ensuite, la vitesse de déglutition des fruits a été mesurée 38 fois sur les arbres AA et 12 fois sur les arbres AD. Les groupes de lémuriens ont passé plus de temps par visite dans les couronnes d'AA par rapport à AD (Fig. 2a). J'ai observé 4 cas de lémuriens restant à AA plus longtemps que le temps de passage intestinal le plus court des graines (72 min60, 86 ; le séjour le plus long était de 90 min). Aucune visite à AD n'a duré plus de 72 min. Une fois prise en compte l'excrétion des graines sous la cime de l'arbre focal lors de ces visites prolongées, j'estime que 99,99 ± SD 0,04% (N = 15) des fruits consommés par les groupes de lémuriens en AA ont été transportés loin de la cime (100% pour PUBLICITÉ). Bien que le temps d'alimentation total de tous les individus par visite de groupe de lémuriens ait été plus long dans AA que dans AD (Fig. 2b), la vitesse de déglutition des fruits était plus élevée dans AD que dans AA (Fig. 2c). Le nombre de fruits prélevés par visite de groupe de lémuriens, qui a été estimé sur la base de la vitesse moyenne de déglutition des fruits et du temps total d'alimentation de tous les individus par visite de groupe de lémuriens (à l'exclusion du nombre de fruits déféqués sous la cime de l'arbre mère), n'a pas diffèrent significativement entre les deux espèces d'arbres (Fig. 2d).

Comparaison des schémas de prélèvement des fruits par les lémuriens bruns entre Astrotrichilia asterotricha (AA) et Abrahamia deflexa (AD). (a) Durée du séjour dans la cime des arbres par visite de groupe de lémuriens. (b) Temps d'alimentation total de tous les individus par visite de groupe de lémuriens. (c) Vitesse de déglutition par un lémurien. (d) Fruits retirés par visite de groupe de lémuriens. (e) Fréquence des visites pendant la période de fructification des arbres focaux. (f) Fruits prélevés pendant la période de fructification des arbres focaux. (g) Fruits produits pendant la période de fructification des arbres focaux. (h) Taux d'élimination des fruits dans la production de fruits des arbres focaux. Les valeurs P sont des valeurs ajustées de Bonferroni. Les tailles d'échantillon pour (a), (b) et (d) sont basées sur toutes les visites (AA : N = 15 visites, AD : N = 7 visites), tandis que celles pour (c) sont basées sur des observations d'ingestion de fruits vitesse (AA : N = 38 mesures, AD : N = 12 mesures) lors des observations de l'arbre focal. Les tailles d'échantillon pour (e)–(h) sont basées sur le nombre d'arbres avec au moins un proxy pour la fréquence de visite (AA : N = 9 arbres ; AD : N = 13 arbres) parmi les arbres avec des pièges à fruits.

Les groupes de lémuriens bruns ont visité AA plus fréquemment que AD (Fig. 2e). Les visites fréquentes des arbres AA ont conduit à l'élimination d'un plus grand nombre de fruits AA pendant la période de fructification (Fig. 2f). Comme le nombre estimé de fruits produits par les arbres focaux ne différait pas entre les espèces d'arbres (Fig. 2g), le taux d'élimination des fruits dans la quantité de production de fruits était beaucoup plus élevé pour AA (moyenne ± SD, 58,8 ± 7,5%, N = 9 ) que AD (moyenne ± SD, 26,0 ± 11,5 %, N = 13 ; Fig. 2h).

Entre la mise en place des quadrats expérimentaux en juillet-septembre 2015 et la germination fin décembre 2015, 99,7 % des diaspores AA semées sont restées dans les quadrats. Les changements temporels dans la présence de semis AA étaient similaires dans les trois conditions expérimentales (Fig. 3). Bien que les diaspores AA aient présenté de petits pics d'occurrence de semis fin décembre 2015 et début janvier 2016, les semis, qui étaient petits et avaient des cotylédons épigés, ont été immédiatement consommés par des prédateurs tels que des rongeurs et des insectes herbivores, ou ont autrement disparu. Les taux d'occurrence des semis étaient faibles à partir de la fin janvier 2016.

Changements temporels dans l'occurrence des semis (%) d'Astrotrichilia asterotricha (AA) et d'Abrahamia deflexa (AD). Ligne verte continue = diaspores AA dans la condition tombée (N = 400). Ligne verte en pointillés = diaspores AA dans la condition de dispersion à courte distance (N = 100). Ligne verte pointillée = diaspores AA dans la condition de dispersion à longue distance (N = 100). Ligne rouge continue = diaspores AD dans l'état tombé (N = 320). Ligne rouge pointillée = diaspores AD dans la condition de dispersion à courte distance (N = 80). Ligne rouge pointillée = diaspores AD dans la condition de dispersion à longue distance (N = 80). « E » et « L » sur l'axe des abscisses font référence aux parties précoce et tardive de chaque mois de suivi, respectivement.

Pour examiner la contribution de la dispersion des graines par les lémuriens bruns en phase post-dispersion, j'ai utilisé des modèles mixtes linéaires généralisés (GLMM) avec une distribution binomiale et une fonction de lien logit. La présence de semis vivants était la variable dépendante et la densité de diaspores par quadrat, la distance de l'arbre mère, la distance de l'arbre fruitier conspécifique le plus proche et l'ouverture de la canopée étaient des variables indépendantes. De plus, l'ID des arbres mères a été traité comme un effet aléatoire (voir "Méthodes" pour plus d'informations). Dans le GLMM pour AA, les meilleurs modèles n'incluaient aucune variable indépendante significative au début de janvier 2016, lorsque l'occurrence des semis a culminé, ou à la fin de janvier 2016, lorsque le nombre de semis a rapidement diminué (tableau 3). La densité des diaspores a affecté négativement l'occurrence des semis dès la première saison des pluies jusqu'à fin avril 2016. À partir de la saison de fructification (début mai 2016), la distance à l'arbre fruitier le plus proche a positivement affecté l'occurrence des semis. Sur la base de l'importance relative de chaque variable (IOV) des modèles les mieux classés et des meilleurs modèles (tableau supplémentaire S3 en ligne), l'ouverture de la canopée a fortement et positivement affecté la réussite des semis de fin février 2016 à fin février 2017.

Les changements temporels dans l'occurrence des semis AD étaient les plus élevés parmi les graines dispersées sur de longues distances, suivies de celles dispersées sur de courtes distances et des graines tombées (Fig. 3). Bien que les graines AD non protégées aient été fortement prédatées par les rongeurs et les insectes granivores, la légère tendance à la baisse de l'occurrence des semis a indiqué que les semis AD ont survécu longtemps après la germination dans les trois conditions expérimentales. Les GLMM pour AD indiquaient que la densité de diaspore était significative, avait l'IOV le plus élevé et affectait négativement l'occurrence des semis AD jusqu'à fin novembre 2016 (tableau 4; tableau supplémentaire S4 en ligne). Les meilleurs modèles ont sélectionné les distances des arbres fruitiers et des arbres mères comme seules variables indépendantes ayant des effets positifs sur la survie des semis de 1 an (fin février 2017) et de 2 ans (début mars 2018), respectivement. Bien que l'ouverture de la canopée ait été incluse dans plusieurs des meilleurs modèles (tableau 4), elle avait un faible IOV (tableau supplémentaire S4 en ligne).

Lorsque l'on compare les changements temporels des probabilités cumulées d'AA entre les conditions dispersées et tombées (Fig. 4, lignes vertes et bleues), les probabilités au stade de l'enlèvement des fruits étaient plus élevées en condition dispersée qu'en condition tombée (V = 33, P = 0,039). Cependant, une mortalité élevée après le stade d'émergence des semis a éliminé les différences de probabilités entre les deux conditions (P > 0,05). Les semis à l'état tombé étaient morts après la saison sèche, tandis que les semis dans les conditions dispersées étaient morts au stade de semis d'un an.

Probabilités cumulées (moyennes ± intervalles de confiance à 95%) de nouveau recrutement depuis la production de fruits jusqu'au stade de semis de 2 ans chez Astrotrichilia asterotricha (AA) et Abrahamia deflexa (AD) dans des conditions de dispersion des graines par les lémuriens bruns et tombant sous la couronne de l'arbre mère. Ligne verte avec cercles pleins = AA dans la condition dispersée. Ligne bleue avec cercles vides = AA dans la condition tombée. Ligne rouge avec triangles pleins = AD dans la condition dispersée. Ligne jaune avec triangles ouverts = AD dans la condition tombée. N = 8 arbres pour les deux espèces.

En ce qui concerne la DA (Fig. 4, lignes rouges vs jaunes), les probabilités au stade de l'enlèvement des fruits étaient plus élevées pour les fruits à l'état tombé (V = 0, P = 0,0078). Cependant, comme les graines dispersées évitaient la mortalité élevée causée par la prédation post-dispersion (voir Fig. 3), les probabilités cumulées ne différaient pas entre les deux conditions après le stade d'émergence des semis (P > 0,05). Bien que la probabilité de survie cumulée ne diffère pas entre les deux conditions au stade de semis de 2 ans, les semis à l'état tombé sont morts dans six des huit arbres focaux, tandis que les semis à l'état dispersé sont morts dans seulement deux arbres focaux.

Les changements temporels des probabilités cumulatives dans des conditions de dispersion variaient entre AA et AD (Fig. 4, lignes vertes et rouges). Bien que les probabilités au stade de l'extraction des fruits aient été plus élevées pour AA que pour AD (U = 64, P = 0,00016), les probabilités au stade de l'émergence des semis ne différaient pas entre les espèces (U = 35, P = 0,80). À partir du stade d'établissement des graines, les probabilités étaient plus faibles pour AA que pour AD (P < 0,01) et aucun des semis AA n'a survécu plus d'un an.

Des taux élevés de prélèvement de fruits par les animaux par rapport à la quantité de fruits produits par les arbres mères ont été signalés dans des études antérieures. Par exemple, les singes araignées ont prélevé 46,9 % des fruits de Virola calophylla14, de même, 26 espèces d'oiseaux ont prélevé 50,4 à 67,8 % des fruits de Prunus mahaleb16, 7 espèces de mammifères arboricoles et terrestres ont prélevé 60 % des fruits de Platymitra macrocarpa12, 3 espèces de primates ont prélevé 85 % des fruits. Les fruits de Monodora myristica13 et 2 espèces de primates ont prélevé 86 % des fruits de Salacia chinensis8. Cette étude a démontré que le lémurien brun est le seul disperseur de graines efficace pour l'AA et l'AD, alors qu'un petit nombre d'autres consommateurs de fruits (Cheirogaleus medius, Lepilemur edwardsi) ne contribuent pas à la dispersion des graines en raison de la grande taille des diaspores. Cependant, les taux d'enlèvement des fruits différaient significativement entre les deux espèces d'arbres, soit 58,8 % pour AA contre 26,0 % pour AD, malgré leur dépendance au même agent de dispersion des graines.

Le taux d'élimination élevé pour les AA était biaisé vers les arbres plus fréquemment visités avec de plus grandes cimes, une densité plus élevée de fruits tombés et un plus grand nombre d'arbres fruitiers adjacents. Ce schéma de sélection des arbres est similaire aux schémas observés pour les singes laineux (Lagothrix lugens), qui sélectionnent de grands arbres avec des distributions groupées18. La sélection de grandes parcelles de fruits correspond à une théorie de recherche de nourriture pour minimiser les coûts de déplacement entre les parcelles de fruits17, 18. De plus, les grandes parcelles de fruits peuvent atténuer la concurrence alimentaire au sein du groupe18, 20, 57. Pendant la saison sèche, qui correspond à la période de fructification d'AA à Ankarafantsika, la diversité des ressources fruitières est plus faible que pendant la saison des pluies56. De plus, la faible disponibilité en eau contraint l'activité des lémuriens bruns58, 59 à de courtes longueurs de parcours quotidiens (469 m en moyenne) pour minimiser les coûts d'énergie et d'eau60. Dans de telles conditions, des visites répétées et prolongées à des grappes d'arbres AA avec de grandes cultures fruitières représentent probablement la meilleure stratégie de recherche de nourriture pour cette espèce.

En revanche, pendant la saison des pluies, lorsque les ressources en fruits sont diversifiées et que l'eau est abondante56, les lémuriens bruns deviennent généralement plus actifs58, 59 et parcourent de plus longues distances pour visiter divers arbres fruitiers (longueur moyenne du trajet quotidien = 1172 m)60 ; cela peut être interprété comme une stratégie de recherche de nourriture active qui maximise l'acquisition de fruits61, 62. Du point de vue des plantes, parce que la concurrence entre les arbres pour acquérir des opportunités de visite par les disperseurs de graines augmente avec la diversité et l'abondance accrues des arbres fruitiers pendant la saison des pluies56, la DA n'a pas faites l'expérience des visites répétées et prolongées des lémuriens bruns que les AA ont faites. Par conséquent, les changements saisonniers dans les stratégies de recherche de nourriture des lémuriens bruns créent un écart dans les taux de prélèvement de fruits entre l'AA de fructification de saison sèche et l'AD de fructification de saison des pluies.

Les deux espèces d'arbres ont présenté des schémas différents de recrutement des semis. Comme avancé dans des études antérieures63, 64, ces patrons distinctifs seraient liés aux traits fonctionnels des graines et des semis. Compte tenu de la fonction de protection des graines65, l'endocarpe robuste du fruit de l'AA a probablement facilité l'évitement de la prédation dévastatrice des graines après la dispersion pendant la longue période précédant la saison des pluies, et l'AA a présenté des pics similaires lors de la première occurrence de semis dans toutes les conditions expérimentales (comme le montre la GLMM pour début janvier 2016). Cependant, ces pics étaient uniformément faibles, probablement en raison de la prédation des graines avant la dispersion. En effet, j'ai observé des charançons adultes (espèces Curculionoidea) apparaissant à partir de diaspores non germées entre février et avril 2016. Les charançons sont des prédateurs de pré-dispersion bien connus des graines avec protection physique66, 67. En raison du faible investissement des AA dans les nutriments des graines, la stratégie de petits semis AA est de favoriser la croissance via la photosynthèse par les cotylédons épigés. Après la germination, les cotylédons exposés et riches en nutriments ont été immédiatement ciblés par les prédateurs (Fig. 3). L'élimination des cotylédons entraîne généralement la mort des semis d'espèces épigées phanérocotylaires (dans lesquelles les cotylédons émergent du tégument au-dessus du sol) avec des cotylédons foliacés68. Après le déclin rapide des semis, la forte densité de diaspores pendant la première saison des pluies et la proximité des arbres fruitiers les plus proches pendant la saison de fructification suivante ont un impact négatif progressif sur les semis survivants en raison des effets Janzen-Connell. Cependant, le meilleur GLMM n'a sélectionné aucune variable de Janzen-Connell comme significative à la fin de la période de suivi de la deuxième saison des pluies. En revanche, l'ouverture de la canopée a montré des effets positifs sur l'occurrence des semis, correspondant à la stratégie des semis avec des cotylédons épigés qui nécessitent des niveaux de lumière élevés pour la photosynthèse63.

Contrairement à AA, AD a une grosse graine comprenant des cotylédons hypogés cryptocotylaires (dans lesquels les cotylédons restent sous terre dans le tégument), avec un stockage de réserve mais aucune protection physique. Certaines espèces à grosses graines présentent des effets dépendants de la distance plus faibles sur la survie des graines en raison des faibles taux de mortalité des grosses graines69. Cependant, étant donné que les sites avec des agrégations de graines non protégées sont des zones d'alimentation attrayantes pour les prédateurs de graines, les probabilités d'occurrence de semis AD ont été considérablement limitées par la densité des graines à partir de la première période de surveillance au début de février 2016. Parmi les principaux prédateurs de graines AD figuraient les espèces de coléoptères Dermestidae. , pour lequel j'ai trouvé des larves et des adultes (identifiés par le Jardin Botanique et Zoologique de Tsimbazaza). Compte tenu de la prédation dépendante de la densité, ces coléoptères ont probablement envahi les graines au cours de la phase post-dispersion67. Après la germination, la MA se développe rapidement en gros semis en exploitant le riche investissement en nutriments dans les cotylédons de stockage de réserve et les prédateurs attaquaient souvent les cotylédons hypogés cryptocotylaires mais pas le corps principal du semis même après la germination. En général, les gros semis ont des taux de survie élevés70, et l'élimination des cotylédons de stockage de réserve n'a pas d'impact grave sur la survie une fois que les vraies feuilles se sont développées71. Ces schémas généraux étaient cohérents avec ceux observés dans la MA, et la diminution mineure de l'occurrence des semis a maintenu les effets Janzen-Connell jusqu'au suivi final des semis de 2 ans. Fait intéressant, dans les GLMM pour les deux espèces d'arbres, la distance des arbres fruitiers est devenue plus importante que la densité des diaspores dans les quadrats expérimentaux à partir de la saison de fructification de l'année suivant la germination (début mai 2016 pour AA, fin février 2017 pour AD). Ceci suggère la présence d'effets Janzen-Connell sur les semis de 1 an associés aux arbres fruitiers les plus proches72, 73.

Cette étude a mis en évidence le rôle différentiel des lémuriens bruns dans les stratégies de dispersion et de recrutement des graines des AA et AD. Pour AA, bien que de nombreuses graines aient été dispersées par les lémuriens bruns, la forte mortalité des semis a compromis le succès global du recrutement. Cette modification de la SDE au cours de la phase post-dispersion est cohérente avec les résultats de plusieurs autres études13, 31,32,33. Cependant, compte tenu de la grande quantité de fruits prélevés et de l'amélioration des taux de survie dans les microhabitats à haute luminosité, l'AA conduit probablement à une colonisation réussie de sites appropriés via la dispersion des graines par les lémuriens bruns. Une étude simulant la dynamique des populations végétales sur 1000 ans a suggéré que la dispersion quantitative des graines par une espèce animale dans des sites sûrs peut maintenir les populations végétales malgré la mortalité élevée (99,86%) des graines ou des semis déposés74. La contribution de la dispersion des graines par les lémuriens bruns au succès de la reproduction et à la régénération de la population chez les AA pourrait également être confirmée en simulant la dispersion des graines, l'établissement des semis et la croissance et la survie des jeunes arbres sur de nombreuses générations, tout en tenant compte de la formation de trouées.

Inversement, comme les effets Janzen-Connell sont souvent observés pour les plantes à grosses graines75, les graines AD qui se sont échappées des zones dangereuses, c'est-à-dire des zones à forte densité de graines tombées près des arbres mères et fruitiers, ont montré un établissement efficace des semis. Ce recrutement réussi a amélioré le SDE des lémuriens bruns pour la MA même si le taux de prélèvement des fruits était relativement faible. Bien que la probabilité cumulative de semis AD au stade de semis de 2 ans soit similaire entre les graines dans les conditions tombées et dispersées (Fig. 4), des taux de recrutement plus élevés peuvent être attendus pour les graines dispersées lorsque les stades suivants sont pris en compte. Autrement dit, les lémuriens bruns atténuent la limitation de la dispersion des graines pour l'AA via leur contribution à la composante quantitative de la SDE, alors qu'ils atténuent la limitation du recrutement des semis de l'AD via leur contribution à la composante qualitative. Pour comprendre comment le SDE des lémuriens bruns contribue aux structures de population et aux schémas de régénération de l'AA et de l'AD, il est nécessaire d'examiner les conséquences de l'efficacité cumulative dans les générations plus âgées, des jeunes arbres aux jeunes arbres13, 76. De plus, diverses combinaisons d'animaux les stratégies comportementales et les caractéristiques fonctionnelles des graines/semis sont probablement responsables des schémas spécifiques aux espèces observés dans le recrutement des arbres, même si de nombreuses espèces végétales partagent les mêmes agents de dispersion dans les écosystèmes forestiers. L'extension des études SDE au niveau communautaire en tenant compte des interactions entre le comportement animal et les traits des plantes améliorera notre compréhension de la contribution de la dispersion des graines à la biodiversité végétale.

On pense que les grands frugivores accélèrent le reboisement grâce à leur rôle d'agents de restauration efficaces, car ils dispersent de grandes quantités de graines pour une grande variété d'espèces végétales, y compris celles à grosses graines, sur de vastes zones42. Ces dernières années, le reboisement sélectif d'espèces végétales à grosses graines a été proposé comme stratégie pour attirer et introduire de grands frugivores dans les sites de reboisement77, et à Madagascar le reboisement à l'aide de plantes sur lesquelles les lémuriens se nourrissent est actuellement en discussion78. Mes conclusions fournissent des informations importantes qui pourraient faciliter la conception de plans de reboisement. Par exemple, les lémuriens peuvent être attirés par de grandes parcelles de fructification, qui peuvent être créées en agglomérant une gamme d'espèces d'arbres qui fructifient au cours de la même saison, améliorant ainsi la SDE pendant la phase de dispersion des graines. Pour renforcer le SDE pendant la phase post-dispersion, les espèces d'arbres à grosses graines non protégées doivent être plantées de manière dispersée pour affaiblir les effets Janzen-Connell, tandis que les espèces d'arbres à cotylédons épigés doivent être plantées dans des habitats à haute luminosité. Pour exploiter les interactions entre les grands frugivores et les plantes à grosses graines, vulnérables aux perturbations anthropiques, comme outil de reboisement, il sera nécessaire de mieux comprendre la dispersion des graines par les animaux dans les stratégies de régénération végétale79.

Le site d'étude était le parc national d'Ankarafantsika dans le nord-ouest de Madagascar. J'ai mené des enquêtes dans le Jardin Botanique A (JBA), un réseau de sentiers à grille rectangulaire désigné comme zone de recherche, à la station forestière d'Ampijoroa dans une forêt primaire sèche de feuillus. La température et l'humidité horaires moyennes ± SD pour la période d'étude de 3 ans allant de mai 2015 à avril 2018 étaient de 25,7 ± 4,3 °C et 68,1 ± 22,6 %, respectivement, mesurées à l'aide d'un enregistreur de données (RTR-53A ; T&R, Nagano, Japon ) au centre de JBA (16°19′S, 46°48′E). Il a rarement plu pendant la saison sèche (mai-octobre : 5,2 ± SD 4,5 mm) et la plupart des précipitations se sont produites pendant la saison des pluies (novembre-avril : 1371,9 ± SD 158,3 mm) au cours de la période d'étude de 3 ans (Fig. S1 supplémentaire en ligne ).

Sur la base des espèces connues de disperseurs de graines et de leurs distributions 43, 48, 51, 80, 81, 82, 10 vertébrés ont été reconnus dans les assemblages de disperseurs JBA, soit 3 espèces d'oiseaux (Treron australis, Alectroenas madagascariensis, Hypsipetes madagascariensis), 3 espèces de chauve-souris frugivore (Pteropus rufus, Eidolon dupreanum, Rousettus madagascariensis), 3 espèces de lémuriens nocturnes de petite taille (Cheirogaleus medius, Microcebus murinus, Microcebus ravelobensis) et 1 espèce de lémurien de grande taille (le lémurien brun commun : Eulemur fulvus). Bien qu'un autre lémurien congénère (lémurien mangouste : Eulemur mongoz) soit présent dans le parc national d'Ankarafantsika, aucun n'habitait la JBA. Dans cette forêt, le lémur brun commun (Fig. 1a) a été suggéré comme étant le seul disperseur de graines pour les grosses graines > 10 mm de diamètre48. Ce primate pèse 1773,2 ± SD 223,4 g (N = 11 capturés dans JBA ; Sato non publié) et présente des schémas d'activité cathémérique59. Pendant les périodes d'observation de l'arbre focal (voir ci-dessous), deux groupes composés de 20 individus sans nourrissons se sont répartis dans JBA59.

Cette étude s'est concentrée sur deux espèces d'arbres à grandes diaspores. J'ai sélectionné Astrotrichilia asterotricha (AA), une espèce d'arbre endémique malgache qui porte des fruits pendant la saison sèche. Ce fruit recouvert d'une pulpe verte fraîche (taille du fruit : 17,5 × 19,8 × 19,0 mm, 3,8 g, N = 255) contient une grosse diaspore recouverte d'une coque dure (taille de la diaspore : 15,4 × 17,8 × 16,9 mm, 2,8 g, N = 255) qui comprend 1 à 3 graines (moyenne 1,2 ± SD 0,5 graines, N = 120 diaspores) de petite taille (10,4 × 6,8 × 1,6 mm, 0,065 g, N = 20 ; Fig. 1b). Cette espèce représente la principale ressource de fruits pour les lémuriens bruns et les grandes diaspores sont fréquemment dispersées par ces animaux pendant la saison sèche56, 83. Cette plante établit de petits semis avec des cotylédons foliacés épigés phanérocotylaires (Fig. 1c). J'ai également sélectionné une espèce d'arbre fruitier de saison des pluies, Abrahamia deflexa (AD), également endémique de Madagascar. Le fruit rose (23,8 × 15,3 × 15,0 mm, 3,3 g, N = 202) contient une seule grosse graine sans protection physique (23,0 × 14,0 × 13,7 mm, 2,7 g, N = 202 ; Fig. 1d). Les fruits sont avalés et dispersés par les lémuriens bruns pendant la saison des pluies56, 83. Cette espèce établit une grande plantule hypogée cryptocotylaire avec des cotylédons de réserve (Fig. 1e).

Pour estimer l'enlèvement des fruits par les assemblages de disperseurs de graines, j'ai observé leurs visites aux couronnes de fructification et leur comportement de fructification au niveau des arbres fruitiers focaux. Dans une parcelle de 13,5 ha (450 m dans le sens est-ouest et 300 m dans le sens nord-sud) établie au centre de JBA, j'ai étiqueté tous les arbres adultes des deux espèces avec des diamètres à hauteur de poitrine (DHH) > 10 cm avec plaques d'immatriculation et localisées avec un appareil Global Positioning System (GPS) (GPSMAP 62 s; Garmin International, Olathe, KS, USA) jusqu'en mars 2015 (328 individus d'AA et 241 individus d'AD dans les 13,5 ha; Fig. S2 supplémentaire en ligne ). Les densités d'arbres suggèrent que les populations de ces espèces se sont régénérées avec succès. Avant la maturation des fruits de chaque espèce, j'ai examiné la production de fruits et la visibilité de chaque couronne pour déterminer quels arbres individuels doivent être observés. Ensuite, j'ai sélectionné 7 individus de chaque espèce comme arbres focaux pour l'observation sur la base d'une haute visibilité pour l'observation et de divers niveaux de production de fruits pour examiner son effet sur l'enlèvement des fruits14. J'ai inclus 2 personnes supplémentaires d'AA à l'extérieur, mais à proximité, du terrain de 13,5 ha en raison de sa grande visibilité. Au total, 9 individus d'AA ont été observés. Afin d'assurer un échantillonnage indépendant, seuls les arbres dont la cime ne chevauchait pas celle d'autres arbres fruitiers conspécifiques ont été sélectionnés pour l'observation.

Pendant les périodes de fructification de chaque arbre focal, j'ai observé des frugivores depuis une tente aveugle placée sous la cime des arbres focaux. Pour détecter les activités frugivores des animaux diurnes et nocturnes, les observations ont été réalisées sur quatre périodes : matin (03h00–08h00), jour (09h00–14h00), soir (15h00–20h00) et la nuit (21h00–02h00). J'ai effectué des observations nocturnes à l'aide d'une lampe frontale recouverte de cellophane rouge pour ne pas déranger les animaux nocturnes83. Deux cycles de ces quatre sessions (observation de 40 h) ont été menés pour chaque arbre focal et j'ai observé AA et AD pour un total de 360 ​​et 280 h, respectivement. J'ai identifié tous les animaux entrant dans ou sous la couronne et enregistré la durée de chaque visite en secondes. Lorsque les visiteurs se sont regroupés en groupes, comme pour les lémuriens grégaires, le nombre de visiteurs dans la couronne focale a été surveillé en secondes pendant la visite de groupe. La durée de la visite de groupe a été mesurée comme le temps écoulé entre l'arrivée du premier individu et le départ du dernier individu. Pour les animaux dans de bonnes conditions d'observation (Supplément Film S1 en ligne), j'ai évalué le comportement de manipulation des graines, le nombre de fruits avalés et la durée des observations focales pour calculer la vitesse de déglutition14.

Des pièges à fruits ont été fabriqués dans des cônes inversés de moustiquaire (profondeur = 80 cm) avec une embouchure circulaire en tuyau de polyéthylène (face de réception = 0,5 m2). Chaque piège était supporté par 3 poteaux verticaux en bois à une hauteur de 1 m au-dessus du sol. J'ai installé des pièges sous les couronnes de 13 arbres de chaque espèce, y compris les arbres focaux ci-dessus pour l'observation. Pour assurer un échantillonnage indépendant, je n'ai sélectionné que des arbres dont les cimes ne chevauchaient pas celles d'autres arbres fruitiers conspécifiques. J'ai mesuré le rayon de la cime le long de 8 rayons et utilisé la moyenne des 8 mesures pour calculer une zone circulaire se rapprochant de la zone horizontale de la cime de chaque arbre cible84, 85. Plusieurs pièges ont été placés pour chaque arbre qui couvrait plus de 5 % de la zone de la cime (3 –11 pièges pour AA, 3–7 pièges pour AD) et j'ai compté les fruits tombés dans les pièges deux fois par mois pendant la période de fructification de chaque arbre. J'ai calculé les densités de fruits tombés comme le nombre total de fruits comptés tombés dans les pièges divisé par la surface totale des pièges à fruits. De plus, j'ai estimé le nombre de fruits tombés dans chaque arbre focal en fonction du produit de la densité des fruits tombés et de la surface de la cime.

Comme les lémuriens bruns, les principaux disperseurs de graines attendus, ont fréquemment déféqué au cours de leurs activités48, 60, les pièges à fruits ont attrapé les excréments déféqués par les membres des groupes de lémuriens et la présence d'excréments a été considérée comme une preuve de visites de lémuriens. J'ai enregistré la présence d'excréments de lémuriens bruns dans les pièges à fruits tous les 2 jours pendant les périodes de fructification. J'ai confirmé les fèces des lémuriens bruns par la taille, l'odeur, les traits matériels et le contenu en me basant sur mon expérience personnelle48. Cette information a été utilisée comme approximation de la fréquence de visite des lémuriens bruns aux arbres focaux.

Pour comprendre la sélection des arbres fruitiers par les lémuriens bruns pour la visite, j'ai mesuré 4 traits dans les 13 arbres avec des pièges à fruits dans chaque espèce : la surface de la cime, la densité des fruits tombés, le poids frais de la pulpe par fruit et le nombre d'arbres fruitiers adjacents. La mesure de la surface de la cime (m2) et de la densité des fruits tombés (nombre/m2) est décrite ci-dessus. J'ai mesuré le poids de la pulpe (g) comme la différence entre la masse du fruit et la masse des graines pour chaque fruit frais et en bon état à l'aide d'une balance électronique (précision : 0,05 g). J'ai calculé le poids moyen de la pulpe de 9 à 23 fruits pour chaque arbre focal14, 17. Pendant la période de fructification de chaque arbre focal, j'ai compté le nombre d'arbres fruitiers > 10 cm en DHP dans un rayon de 30 m15. J'ai identifié toutes les espèces d'arbres qui fournissaient des ressources en fruits aux lémuriens bruns sur la base de la liste des fruits de leur alimentation à Ankarafantsika48, 56.

Le taux de prélèvement de fruits représente le pourcentage de fruits prélevés de la cime par les animaux par rapport à la quantité de fruits produits par l'arbre mère14. J'ai calculé le taux d'enlèvement en fonction du nombre de fruits enlevés divisé par la somme des fruits enlevés et tombés. Cette étude s'est concentrée sur l'enlèvement des fruits par les lémuriens bruns car il n'y avait pas d'autres disperseurs de graines efficaces pour l'une ou l'autre des espèces d'arbres focales (voir également Résultats). J'ai calculé le nombre de fruits retirés en fonction du produit de la vitesse de déglutition, du temps d'alimentation total de tous les individus par visite de groupe de lémuriens (somme du temps d'alimentation de tous les individus de lémuriens lors d'une visite de groupe) et de la fréquence des visites. Les lémuriens bruns commencent à éliminer les graines avalées 72 min après l'alimentation60, 86. Si la durée de leur séjour dans la couronne de l'arbre par visite d'un groupe de lémuriens est supérieure à 72 min, les graines avalées avant le moment 72 min avant la fin de la stay peut être excrété sous la couronne. La visite la plus longue observée était de 90 min (voir Résultats). Comme la probabilité qu'une graine avalée par un lémur brun soit éliminée après 72-90 min est de 0,21 %60, 86, j'ai supposé que 0,21 % du nombre de fruits avalés avant 72 min avant la fin du séjour seraient excrétés sous la couronne de l'arbre focal, et les a exclus des calculs du nombre de fruits enlevés. Le nombre de fruits tombés a été obtenu comme le produit de la densité de fruits tombés et de la surface de la cime. Comme les activités de consommation de fruits des lémuriens bruns ne pouvaient pas être observées dans tous les arbres focaux, j'ai utilisé les valeurs moyennes de la vitesse de déglutition et du temps total d'alimentation de tous les individus par visite de groupe de lémuriens pour chaque espèce d'arbre.

Pour examiner l'établissement des semis des deux espèces d'arbres, j'ai mis en place une expérience dans les conditions de graines tombées sous les arbres mères et de graines dispersées par les animaux pour 10 arbres AA (à la fois le piégeage des fruits et l'observation focale des arbres pour 8 arbres et uniquement l'enquête de piégeage des fruits pour 2 arbres) et 8 arbres AD (à la fois le piégeage des fruits et l'observation des arbres focaux pour 7 arbres et seulement l'enquête de piégeage des fruits pour 1 arbre). Pour reproduire les conditions des graines tombées, j'ai placé 20 fruits dans un quadrat (50 × 50 cm) sous la couronne de l'arbre focal. Pour imiter les conditions de graines dispersées sur une courte distance par les lémuriens bruns, j'ai placé 5 diaspores dont la pulpe a été retirée à la main et recouverte de 5 g de matières fécales de lémurien brun, compte tenu de leurs petites fèces48, dans un quadrat (50 × 50 cm) de 20 m du tronc de l'arbre focal mesuré à l'aide d'un appareil GPS. Pour reproduire les conditions de graines dispersées à longue distance par les lémuriens bruns, 5 diaspores dépulpées et recouvertes de 5 g de matières fécales de lémurien brun ont été placées dans un quadrat (50 × 50 cm) à 100 m du tronc de l'arbre focal mesuré à l'aide d'un appareil GPS. Deux quadrats ont été mis en place pour chaque condition pour chaque arbre focal. Au total, j'ai collecté 600 diaspores AA et 480 graines AD des fruits intacts et mûrs qui étaient tombés sous les cimes des arbres focaux pendant les saisons de fructification de chaque espèce et les ai placés dans les quadrats expérimentaux avec des drapeaux numérotés pour l'identification. Après l'établissement des quadrats (juillet-septembre 2015 pour AA, janvier-février 2016 pour AD), j'ai surveillé les quadrats deux fois par mois (vers le 10 et le 25 de chaque mois) et enregistré la présence de semis ou de racines jusqu'à fin mai 2016 pour surveiller établissement des semis au cours de la première saison des pluies. Ils ont été suivis à nouveau fin novembre 2016 après la première saison sèche pour les semis, fin février 2017 en deuxième saison des pluies et début mars 2018 en troisième saison des pluies.

Pour prendre en compte les effets Janzen-Connell, j'ai mesuré les distances entre les quadrats de semis et les arbres fruitiers conspécifiques les plus proches28 en utilisant GPS et QGIS 2.18 avec la base de données de tous les arbres fruitiers de ces deux espèces (Fig. 2S supplémentaire en ligne). Pour examiner les effets des conditions d'éclairage dans chaque quadrat, j'ai pris des photographies hémisphériques avec un objectif fish-eye (Opto Canopy 180 ; Taisei Fine Chemical Co., Ltd., Chiba, Japon) à une hauteur de 1 m au-dessus du niveau du sol et j'ai évalué ouverture de la canopée (%) en tant que proportion de la surface du ciel dans les photographies utilisant le logiciel CanopOn version 2.03 (http://takenaka-akio.org/etc/canopon2/).

J'ai examiné la sélection des arbres fruitiers pour la visite des lémuriens bruns à l'aide de GLM avec une distribution de Poisson et une fonction log-link traitant le proxy de la fréquence de visite comme une variable dépendante et la surface de la cime, la densité des fruits tombés, le poids frais de la pulpe par fruit et le nombre d'arbres fruitiers adjacents comme variables indépendantes. Dans cette analyse, la durée de la période de fructification a été traitée comme un terme de décalage pour éliminer le biais des fréquences de vérification des pièges à fruits. Les GLM ont été ajustés à l'aide de R version 3.6.3 (R Foundation for Statistical Computing, Vienne, Autriche).

Pour comprendre les schémas spécifiques à l'espèce d'enlèvement des fruits par les lémuriens bruns, j'ai comparé les 8 variables suivantes entre les deux espèces d'arbres à l'aide du test U de Mann-Whitney : durée de séjour dans la cime de l'arbre par visite du groupe de lémuriens, temps total d'alimentation par tous individus par visite de groupe de lémuriens, vitesse de déglutition, nombre de fruits retirés par visite de groupe de lémuriens, approximation de la fréquence de visite pendant la période de fructification, nombre de fruits retirés pendant la période de fructification, nombre de fruits produits pendant la période de fructification et taux de prélèvement de fruits dans la quantité de production de fruits. Les 4 premières variables ont été analysées à partir des données évaluées pour l'ensemble des visites (AA : N = 15 visites, AD : N = 7 visites) ou des observations de vitesse de déglutition (AA : N = 38 mesures, AD : N = 12 mesures) pendant les observations de l'arbre focal. Ces 4 dernières variables ont été analysées sur la base des données estimées dans chaque arbre avec un ou plusieurs proxys de fréquence de visite (AA : N = 9 arbres, AD : N = 13 arbres) parmi les arbres individuels avec des pièges à fruits. En raison de multiples comparaisons, des différences significatives ont été identifiées sur la base des valeurs P ajustées de Bonferroni.

J'ai examiné la contribution de la dispersion des graines par les lémuriens bruns sur le devenir des graines après la dispersion à l'aide de GLMM avec une distribution binomiale et une fonction de lien logit traitant la présence de semis vivants (1 ou 0) comme une variable dépendante et la densité des diaspores dans un quadrat ( 20 ou 5), la distance à l'arbre mère (0, 20 ou 100 m), la distance à l'arbre fruitier conspécifique le plus proche et l'ouverture de la canopée comme variables indépendantes. Dans les analyses GLMM, l'ID des arbres mères a été traité comme un effet aléatoire. Pour éviter le problème de multicolinéarité, les analyses GLMM n'ont pas utilisé les paires de variables indépendantes avec un facteur d'inflation à variance élevée (VIF) au-dessus de la valeur seuil (= 4,0)87, telles que les paires de distance à l'arbre mère et de distance à l'arbre mère. arbre fruitier le plus proche dans AA (VIF = 4,0) et AD (VIF = 7,2) et les paires de densité de diaspores et distance de l'arbre fruitier le plus proche dans AA (VIF = 5,9) et AD (VIF = 6,1). J'ai évalué le critère d'information d'Akaike (AIC) dans des modèles avec toutes les combinaisons de variables indépendantes pour identifier le meilleur modèle d'approximation avec le plus petit AIC88 et les bons modèles d'approximation avec ΔAIC (différence entre les AIC du meilleur et des modèles ciblés) < 2,089. Pour estimer l'importance relative de chaque variable (IOV), les poids d'Akaike des meilleurs et des bons modèles ont été additionnés pour chaque variable indépendante88, 90. J'ai ajusté les GLMM à l'aide du package glmmML et les poids d'Akaike ont été calculés à l'aide du package MuMIn dans R version 3.6. 3.

Pour évaluer la SDE des lémuriens bruns lors de l'établissement des semis dans les deux espèces d'arbres, j'ai calculé les probabilités cumulées aux 6 stades, de la production de fruits aux semis de 2 ans23, 35. Pour chaque espèce d'arbre, les probabilités cumulées ont été calculées séparément pour les semis dispersés. (y compris la dispersion à courte et longue distance) et les conditions de chute.

Étape 0 La quantité de production de fruits a été supposée être de 100 %.

Étape 1 La probabilité d'enlèvement des fruits par les lémuriens bruns ou la probabilité de tomber sous les arbres mères dans la quantité de production de fruits.

Stade 2 Probabilité d'émergence de semis à partir de diaspores dispersées ou tombées dans la quantité de production de fruits. Cela a été calculé comme le produit de la probabilité de l'étape 1 et de la probabilité d'apparition de semis dans des conditions de dispersion ou de chute aux pics émergents (début janvier 2016 pour AA, début février 2016 pour AD).

Étape 3 La probabilité d'établissement de semis de diaspores dispersées ou tombées dans la quantité de production de fruits. Cela a été calculé comme le produit de la probabilité de l'étape 1 et de la probabilité d'apparition de semis dans des conditions de dispersion ou de chute à la fin de la première saison des pluies (fin avril 2016).

Étape 4 La probabilité de survie des semis pour les diaspores dispersées ou tombées dans la quantité de production de fruits après la saison sèche. Cela a été calculé comme le produit de la probabilité de l'étape 1 et de la probabilité d'apparition de semis dans des conditions de dispersion ou de chute à la fin de novembre 2016.

Stade 5 Probabilité de survie des semis d'un an de diaspores dispersées ou tombées dans la quantité de production de fruits. Cela a été calculé comme le produit de la probabilité de l'étape 1 et de la probabilité d'apparition de semis dans des conditions de dispersion ou de chute à la fin de février 2017.

Stade 6 La probabilité de survie des semis de 2 ans de diaspores dispersées ou tombées dans la quantité de production de fruits. Cela a été calculé comme le produit de la probabilité de l'étape 1 et de la probabilité d'apparition de semis dans des conditions de dispersion ou de chute au début de mars 2018.

J'ai calculé ces probabilités dans les arbres individuels qui ont également été utilisées dans l'évaluation des taux d'enlèvement des fruits et le suivi expérimental de l'établissement des semis. Cette analyse a exclu les arbres sans indication de la fréquence de visite ; par conséquent, j'ai analysé 8 arbres d'AA et 8 arbres d'AD. Pour chaque espèce d'arbre, j'ai calculé les probabilités cumulées à chaque étape et comparé les conditions de dispersion et de chute à l'aide des tests de rang signé de Wilcoxon. De plus, j'ai comparé les probabilités à chaque étape entre les deux espèces d'arbres avec les tests U de Mann-Whitney.

La recherche sur le terrain a respecté les protocoles et les principes du traitement éthique des primates non humains a été approuvée par l'Institut de recherche sur les primates de l'Université de Kyoto (KUPRI), Japon, et a adhéré aux exigences légales de l'association Madagascar National Parks (MNP) et les autorisations de recherche autorisées par le Ministère de l'Environnement de l'Ecologie de la Mer et des Forêts Madagascar (N°124 et 380 en 2015, N°250 en 2016 et N°287 en 2017). Toutes les méthodes de cette étude ont été réalisées conformément aux directives et réglementations institutionnelles, nationales et internationales. Bien qu'Eulemur fulvus et Abrahamia deflexa soient classés comme Vulnérables sur la Liste rouge de l'UICN, toutes les méthodes ont été menées conformément à la Déclaration de principe de l'UICN sur la recherche impliquant des espèces menacées d'extinction afin de ne pas désavantager ces espèces, mais plutôt de contribuer à leur conservation. .

Les ensembles de données générés pendant et/ou analysés pendant l'étude en cours sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable.

Howe, HF & Smallwood, J. Écologie de la dispersion des graines. Annu. Rév. Ecol. Syst. 13, 201-228 (1982).

Article Google Scholar

Wang, BC & Smith, TB Fermeture de la boucle de dispersion des graines. Tendances Écol. Évol. 17, 379-385 (2002).

Article Google Scholar

Fleming, TH, Breitwish, R. & Whitesides, GH Modèles de diversité des frugivores vertébrés tropicaux. Annu. Rév. Ecol. Syst. 18, 91-109 (1987).

Article Google Scholar

Schupp, EW Quantité, qualité et efficacité de la dispersion des graines par les animaux. Vegetatio 107(108), 15–29 (1993).

Article Google Scholar

Garber, PA & Lambert, JE Primates en tant que disperseurs de graines : processus écologiques et orientations pour les recherches futures. Suis. J. Primatol. 45, 3–8 (1998).

3.0.CO;2-#" data-track-action="article reference" href="https://doi.org/10.1002%2F%28SICI%291098-2345%281998%2945%3A1%3C3%3A%3AAID-AJP2%3E3.0.CO%3B2-%23" aria-label="Article reference 5" data-doi="10.1002/(SICI)1098-2345(1998)45:13.0.CO;2-#">Article CAS PubMed Google Scholar

Godínez-Alvarez, H. & Jordano, P. Une approche empirique pour analyser les conséquences démographiques de la dispersion des graines par les frugivores. Dans Seed Dispersal: Theory and its Application in a Changing World (eds Dennis, AJ et al.) 391–406 (CAB International, 2007).

Chapitre Google Scholar

Schupp, EW, Jordano, P. & Gomez, JM L'efficacité de la dispersion des graines revisitée : Une revue conceptuelle. Nouveau phytol. 188, 333-353 (2010).

Article PubMed Google Scholar

McConkey, KR, Brockelman, WY & Saralamba, C. Les mammifères frugivores ayant un comportement de recherche de nourriture différent peuvent montrer une efficacité de dispersion des graines similaire. Biotropica 46, 647–651 (2014).

Article Google Scholar

Culot, L., Huynen, MC & Heymann, EW Partitionnement de la contribution relative de la dispersion des graines à une phase et à deux phases lors de l'évaluation de l'efficacité de la dispersion des graines. Méthodes Écol. Évol. 6, 178–186 (2015).

Article Google Scholar

McConkey, KR, Brockelman, WY, Saralamba, C. & Nathalang, A. Efficacité des disperseurs de graines de primates pour un fruit "surdimensionné", Garcinia benthamii. Ecology 96, 2737–2747 (2015).

Article PubMed Google Scholar

Camargo, P., Martins, MM, Feitosa, RM & Christianini, AV La synergie des oiseaux et des fourmis augmente l'efficacité de dispersion des graines d'un arbuste ornithochorique. Oecologia 181, 507–518 (2016).

Article ADS PubMed Google Scholar

McConkey, KR et al. Différentes mégafaunes varient dans leur efficacité de dispersion des graines du fruit mégafaune Platymitra macrocarpa (Annonaceae). PLoS One 13, e0198960 (2018).

Article PubMed PubMed Central Google Scholar

Balcomb, SR & Chapman, CA Combler l'écart : Influence du dépôt de graines sur le recrutement des semis dans une interaction primate-arbre. Écol. Mongr. 73, 625–642 (2003).

Article Google Scholar

Russo, SE Réponses des agents de dispersion aux caractéristiques des arbres et des fruits chez Virola calophylla (Myristicaceae): Implications pour la sélection. Oecologia 136, 80–87 (2003).

Article ADS PubMed Google Scholar

Gross-Camp, ND, Masozera, M. & Kaplin, BA Quantité de dispersion des graines de chimpanzés dans une forêt tropicale montagnarde du Rwanda. Suis. J. Primatol. 71, 901–911 (2009).

Article PubMed Google Scholar

Jordano, P. & Schupp, EW Efficacité du disperseur de graines : la composante quantitative et les modèles de pluie de graines pour Prunus mahaleb. Écol. Mongr. 70, 591–615 (2000).

Article Google Scholar

Leighton, M. Modélisation de la sélectivité alimentaire par les orangs-outans de Bornéo : preuves de l'intégration de plusieurs critères dans la sélection des fruits. Int. J. Primatol. 14, 257–313 (1993).

Article Google Scholar

Stevenson, PR Choix de fruits par des singes laineux dans le parc national de Tinigua, Colombie. Int. J. Primatol. 25, 367–381 (2004).

Article Google Scholar

Palacio, FX & Ordano, M. La force et les moteurs de la sélection par les oiseaux sur la taille des cultures fruitières : une méta-analyse. Devant. Écol. Évol. 6, 18 (2018).

Article Google Scholar

Flörchinger, M., Braun, J., Böhning-Gaese, K. & Schaefer, HM La taille des fruits, la masse des cultures et la hauteur des plantes expliquent le choix différentiel des fruits des primates et des oiseaux. Oecologia 164, 151–161 (2010).

Article ADS PubMed Google Scholar

Wenny, DG Dispersion des graines, prédation des graines et recrutement des semis d'un arbre montagnard néotropical. Écol. Mongr. 70, 331–351 (2000).

Article Google Scholar

Calviño-Cancela, M. Modèles spatiaux de dispersion des graines et de recrutement des semis chez Corema album (Empetraceae): L'importance des disperseurs non spécialisés pour la régénération. J. Écol. 90, 775–784 (2002).

Article Google Scholar

Masaki, T. & Nakashizuka, A. Démographie des semis de la controverse Swida : effet de la lumière et de la distance par rapport aux congénères. Écologie 83, 3497–3507 (2002).

Article Google Scholar

Vulinec, K. Communautés de bousiers et dispersion des graines dans la forêt primaire et les terres perturbées en Amazonie. Biotropica 34, 297-309 (2002).

Article Google Scholar

Janzen, DH Herbivores et le nombre d'espèces d'arbres dans les forêts tropicales. Suis. Nat. 104, 501-528 (1970).

Article Google Scholar

Connell, JH Sur le rôle des ennemis naturels dans la prévention de l'exclusion compétitive chez certains animaux marins et dans les arbres de la forêt tropicale. Dans Dynamics of Populations (eds Den Boer, PJ & Gradwell, G.) 298–312 (PUDOC, 1971).

Google Scholar

Howe, HF, Schupp, EW & Westley, LC Premières conséquences de la dispersion des graines pour un arbre néotropical (Virola surinamensis). Écologie 66, 781–791 (1985).

Article Google Scholar

Valenta, K. & Fedigan, LM Modèles spatiaux de dispersion des graines par les capucins à face blanche au Costa Rica : évaluation de la mortalité des graines dépendante de la distance. Biotropica 42, 223-228 (2010).

Article Google Scholar

Andresen, E. Dispersion des graines par les singes et sort des graines dispersées dans une forêt tropicale péruvienne. Biotropica 31, 145–158 (1999).

Google Scholar

Dausmann, KH, Glos, J., Linsenmair, KE & Ganzhorn, JU Recrutement amélioré d'un arbre dispersé par des lémuriens dans les forêts sèches malgaches après la disparition des vertébrés dans les fragments de forêt. Oecologia 157, 307–316 (2008).

Article ADS CAS PubMed Google Scholar

Jordano, P. & Herrera, CM Remaniement de la progéniture : découplage et discordance spatiale de plusieurs étapes dans la dispersion des graines de vertébrés. Écoscience 2, 230–237 (1995).

Article Google Scholar

Rey, PJ & Alcantara, JM Dynamique de recrutement d'une plante à fruits charnus (Olea europaea): Relier les modèles de dispersion des graines à l'établissement des semis. J. Écol. 88, 622–633 (2000).

Article Google Scholar

Traveset, A., Gulias, J., Riera, N. & Mus, M. Probabilités de transition de la pollinisation à l'établissement chez une espèce d'arbuste dioïque rare (Rhamnus ludovici salvatoris) dans deux habitats. J. Écol. 91, 427–437 (2003).

Article Google Scholar

Cordeiro, NJ & Howe, HF La fragmentation des forêts rompt le mutualisme entre les disperseurs de graines et un arbre africain endémique. Proc. Natl. Acad. Sci. États-Unis 100, 14052–14056 (2003).

Article ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Blendinger, PG, Blake, JG & Loiselle, BA Relier la production de fruits à l'établissement de semis chez deux espèces de Miconia coexistantes : conséquences de la dispersion des graines par les oiseaux en haute Amazonie. Oecologia 167, 61–73 (2011).

Article ADS PubMed Google Scholar

Corlett, RT L'impact de la chasse sur la faune mammifère des forêts tropicales asiatiques. Biotropica 39, 292–303 (2007).

Article Google Scholar

Nuñez-Iturri, G., Olsson, O. & Howe, HF La chasse réduit le recrutement d'arbres dispersés par les primates en Amazonie péruvienne. Biol. Conserv. 141, 1536-1546 (2008).

Article Google Scholar

Effiom, EO, Nuñez-Iturri, G., Smith, HG, Ottosson, U. & Olsson, O. La chasse à la viande de brousse modifie la régénération des forêts tropicales africaines. Proc. R. Soc. B-Biol. Sci. 280, 20130246 (2013).

Article Google Scholar

Harrison, RD et al. Conséquences de la défaunation pour une communauté d'arbres tropicaux. Écol. Lett. 16, 687–694 (2013).

Article PubMed Google Scholar

Fuentes, ER, Hoffmann, AJ, Poiani, A. & Alliende, MC Changement de végétation dans les grandes clairières : modèles dans la garrigue chilienne. Oecology 68, 358–366 (1986).

Article ADS PubMed Google Scholar

Holl, KD Les structures de perchoirs d'oiseaux élèvent-elles la pluie de graines et l'établissement de semis dans les pâturages tropicaux abandonnés ?. Restaurer. Écol. 6, 253-261 (1998).

Article Google Scholar

Beltran, LC & Howe, HF La fragilité des plantations tropicales de restauration. Restaurer. Écol. 28, 16-21 (2020).

Article Google Scholar

Bollen, A., Van Elsacker, L. & Ganzhorn, JU Relations entre fruits et assemblages disperseurs dans une forêt littorale malgache : une approche communautaire. J. Trop. Écol. 20, 599–612 (2004).

Article Google Scholar

Ganzhorn, JU et al. Effets possibles sur les protéines des fruits des communautés de primates à Madagascar et dans les Néotropiques. PLoS One 4, e8253 (2009).

Article ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Albert-Daviaud, A. et al. Les fruits fantômes de Madagascar : identification des dysfonctions de dispersion des graines dans la flore endémique de Madagascar. Biol. Conserv. 242, 108438 (2020).

Article Google Scholar

Dew, JL & Wright, P. Frugivorie et dispersion des graines par quatre espèces de primates dans la forêt tropicale de l'est de Madagascar. Biotropica 30, 425–437 (1998).

Article Google Scholar

Moses, KL & Semple, S. Dispersion primaire des graines par le vari noir et blanc (Varecia variegata) dans la forêt de Manombo, au sud-est de Madagascar. J. Trop. Écol. 27, 529–538 (2011).

Article Google Scholar

Sato, H. Frugivorie et dispersion des graines par les lémuriens bruns dans une forêt tropicale sèche malgache. Biotropica 44, 479–488 (2012).

Article Google Scholar

Razafindratsima, OH, Jones, TA & Dunham, AE Schémas de déplacement et de dispersion des graines par trois espèces de lémuriens. Suis. J. Primatol. Rév. 76, 84–96 (2014).

Article PubMed Google Scholar

Steffens, KJ, Sanamo, J. & Razafitsalama, J. Le rôle de la dispersion des graines de lémuriens dans la restauration des écosystèmes forestiers dégradés à Madagascar. Feuille Primatol. 93, 1–19 (2022).

Article Google Scholar

Ganzhorn, JU, Fietz, J., Rakotovao, E., Schwab, D. & Zinner, D. Les lémuriens et la régénération de la forêt décidue sèche à Madagascar. Conserv. Biol. 13, 794–804 (1999).

Article Google Scholar

Razafindratsima, OH et al. Conséquences de la disparition des lémuriens sur les stocks de carbone aériens dans une forêt tropicale malgache. Int. J. Primatol. 39, 415-426 (2018).

Article Google Scholar

Razafindratsima, OH Dispersion des graines par les vertébrés dans les forêts de Madagascar : Bilan et orientations futures. Madagascar. Conserv. Dév. 9, 90–97 (2014).

Article Google Scholar

Nathan, R. & Muller-Landau, HC Modèles spatiaux de dispersion des graines, leurs déterminants et leurs conséquences sur le recrutement. Tendances Écol. Évol. 15, 278–285 (2000).

Article CAS PubMed Google Scholar

Pérez-Ramos, IM, Urbieta, IR, Maranon, T., Zavala, MA & Kobe, RK Élimination des graines chez deux espèces de chêne coexistantes : conséquences écologiques de la taille des graines, du couvert végétal et du moment de la chute des graines. Oikos 117, 1386–1396 (2008).

Article Google Scholar

Sato, H. Fructification saisonnière et dispersion des graines par le lémurien brun dans une forêt tropicale sèche, au nord-ouest de Madagascar. J. Trop. Écol. 29, 61–69 (2013).

Article Google Scholar

Chapman, CA & Chapman, LJ Déterminants de la taille du groupe chez les primates : l'importance des frais de déplacement. Dans On the Move: How and Why Animals Travel in Groups (eds Boinski, S. & Garber, PA) 24–42 (The University of Chicago Press, 2000).

Google Scholar

Sato, H. Repos diurne chez les lémuriens bruns dans une forêt sèche de feuillus, nord-ouest de Madagascar : implications pour la thermorégulation saisonnière. Primates 53, 255–263 (2012).

Article PubMed Google Scholar

Razanaparany, PT & Sato, H. Facteurs abiotiques affectant l'activité cathémérale d'Eulemur fulvus dans la forêt décidue sèche du nord-ouest de Madagascar. Feuille Primatol. 91, 463–480 (2020).

Article Google Scholar

Sato, H. Prédictions des ombres de graines générées par les lémuriens bruns communs (Eulemur fulvus) et leur relation avec les stratégies comportementales saisonnières. Int. J. Primatol. 39, 377–396 (2018).

Article Google Scholar

Agetsuma, N. & Nakagawa, N. Effets des différences d'habitat sur les comportements alimentaires des singes japonais : comparaison entre Yakushima et Kinkazan. Primates 39, 275–289 (1998).

Article Google Scholar

Stevenson, PR Dispersion des graines par les singes laineux (Lagothrix lagothricha) dans le parc national de Tinigua, Colombie : distance de dispersion, taux de germination et quantité de dispersion. Suis. J. Primatol. 50, 275-289 (2000).

3.0.CO;2-K" data-track-action="article reference" href="https://doi.org/10.1002%2F%28SICI%291098-2345%28200004%2950%3A4%3C275%3A%3AAID-AJP4%3E3.0.CO%3B2-K" aria-label="Article reference 62" data-doi="10.1002/(SICI)1098-2345(200004)50:43.0.CO;2-K">Article CAS PubMed Google Scholar

Hladik, A. & Miquel, S. Types de semis et établissement de plantes dans une forêt tropicale africaine. Dans Reproductive Ecology of Tropical Forest Plants (eds Bawa, KS & Hadley, M.) 261–282 (UNESCO et The Parthenon Publishing Group, 1990).

Google Scholar

Ibarra-Manriquez, G., Ramos, MM & Oyama, K. Types fonctionnels de semis dans une forêt pluviale de basse altitude au Mexique. Suis. J.Bot. 88, 1801–1812 (2001).

Article CAS PubMed Google Scholar

Blate, GM, Peart, DR & Leighton, M. Prédation post-dispersion sur des graines isolées : Une étude comparative de 40 espèces d'arbres dans une forêt tropicale d'Asie du Sud-Est. Oikos 82, 522–538 (1998).

Article Google Scholar

Hosaka, T. et al. Réponses des prédateurs de graines de pré-dispersion à la floraison séquentielle des Dipterocarps en Malaisie. Biotropica 49, 177-185 (2017).

Article Google Scholar

Iku, A., Itioka, T., Shimizu-Kaya, U., Kishimoto-Yamada, K. & Meleng, P. Différences dans les stades de maturation des fruits auxquels la ponte se produit chez les prédateurs de graines d'insectes se nourrissant des fruits de cinq diptérocarpes espèces. Entomol. Sci. 21, 412–422 (2018).

Article Google Scholar

Kitajima, K. Impact du cotylédon et de l'enlèvement des feuilles sur la survie des semis chez trois espèces d'arbres aux fonctions de cotylédon contrastées. Biotropica 35, 429-434 (2003).

Article Google Scholar

Marchand, P. et al. Les transitions graine-plantule présentent une mortalité dépendante de la distance, mais pas d'effets d'espacement importants dans une forêt néotropicale. Écologie 101, e02926 (2020).

Article PubMed Google Scholar

Moles, AT & Westoby, M. Survie des semis et taille des graines : une synthèse de la littérature. J. Écol. 92, 372-383 (2004).

Article Google Scholar

Sonesson, LK Croissance et survie après élimination des cotylédons chez les semis de Quercus robur, cultivés dans différents types de sols naturels. Oikos 69, 65–70 (1994).

Article Google Scholar

Hubbell, SP, Condit, R. & Foster, RB Présence et absence de dépendance à la densité dans une communauté d'arbres néotropicaux. Philos. Trans. R. Soc. Londres. Ser. B-Biol. Sci. 330, 269-281 (1990).

Annonces d'article Google Scholar

Terborgh, J. Les ennemis entretiennent des forêts tropicales hyperdiversifiées. Suis. Nat. 179, 303-314 (2012).

Article PubMed Google Scholar

Le rôle des disperseurs de graines dans la dynamique des populations du cactus colonnaire Neobuxbaumia tetetzo. Écologie 83, 2617–2629 (2002).

Article Google Scholar

Carson, WP, Anderson, JT, Leigh, EG Jr. & Schnitzer, SA Défis associés au test et à la falsification de l'hypothèse de Janzen-Connell : un examen et une critique. Dans Tropical Forest Community Ecology (eds Carson, WP & Schnitzer, SA) 210–241 (Wiley-Blackwell, 2008).

Google Scholar

Swamy, V. et al. Toutes les graines sont-elles égales ? Comparaisons spatialement explicites de la chute des graines et du recrutement des jeunes arbres dans une forêt tropicale. Écol. Lett. 14, 195-201 (2011).

Article PubMed Google Scholar

Reid, JL et al. La sélection d'habitats à plusieurs échelles des principaux frugivores prédit le recrutement d'arbres à grosses graines dans la restauration des forêts tropicales. Écosphère 12, e03868 (2021).

Article Google Scholar

Steffens, KJE Les plantes alimentaires des lémuriens comme options pour la restauration des forêts à Madagascar. Restaurer. Écol. 28, 1517-1527 (2020).

Article Google Scholar

Chapman, CA & Dunham, AE Dispersion des graines de primates et restauration des forêts : une perspective africaine pour un avenir meilleur. Int. J. Primatol. 39, 427–442 (2018).

Article Google Scholar

Morris, P. & Hawkins, F. Birds of Madagascar: A Photographic Guide (Yale University Press, 1998).

Google Scholar

Garbutt, N. Mammals of Madagascar: A Complete Guide (Yale University Press, 2007).

Google Scholar

Mittermeier, RA et al. Lémuriens de Madagascar 3e éd. (Conservation internationale, 2010).

Google Scholar

Sato, H., Ichino, S. & Hanya, G. Modification du régime alimentaire des lémuriens bruns communs (Eulemur fulvus) lors de conditions de sécheresse saisonnière dans l'ouest de Madagascar. Primates 55, 219–230.

Article PubMed Google Scholar

Laman, TG Ombres de graines de Ficus dans une forêt tropicale de Bornéo. Oecologia 107, 347–355 (1996).

Article ADS PubMed Google Scholar

Clark, CJ, Poulsen, JR, Connor, EF & Parker, VT Arbres fruitiers comme foyers de dispersion dans une forêt tropicale semi-décidue. Oecologia 139, 66–75 (2004).

Article ADS CAS PubMed Google Scholar

Sato, H. Gut temps de passage et taille des graines avalées chez le lémurien brun commun et le lémurien mangouste. Primate Rés. 25, 45–54 (2009) (en japonais avec résumé en anglais).

Article Google Scholar

Menard, SW Analyse de régression logistique appliquée 2e éd. (Publication Sage, 2002).

Réserver Google Scholar

Burnham, KP & Anderson, Sélection de modèles DR et inférence multimodèle : une approche théorique de l'information pratique 2e éd. (Springer, 2002).

MATH Google Scholar

Richards, SA Test de la théorie écologique à l'aide de l'approche théorique de l'information : exemples et résultats de mise en garde. Écologie 86, 2805–2814 (2005).

Article Google Scholar

Symonds, MRE & Moussalli, A. Un bref guide pour la sélection de modèles, l'inférence multimodèle et la moyenne de modèles en écologie comportementale à l'aide du critère d'information d'Akaike. Comportement Écol. Sociobiol. 65, 13–21 (2011).

Article Google Scholar

Télécharger les références

L'auteur remercie A. Mori, HF Rakotomanana, F. Rakotondraparany et tous les membres de l'équipe de recherche de l'Université d'Antananarivo-Kyoto pour leur soutien dans la réalisation du travail de terrain ; à T. Yumoto pour ses conseils de recherche ; et à tout le personnel du parc national d'Ankarafantsika pour avoir donné la permission de mener cette recherche. Je remercie vivement JD. Rakotoarimanana, A Rakotovoavy, H. Rabe et TP Razanaparany pour leur aide à la recherche dédiée. Je remercie également les deux relecteurs anonymes pour leurs commentaires constructifs et leurs suggestions utiles pour améliorer mon manuscrit. Cette étude a été soutenue par les subventions JSPS pour la recherche scientifique (nos 25870344 et 26-699) et le Fonds du 125e anniversaire de l'Université de Kyoto.

École supérieure d'études asiatiques et africaines, Université de Kyoto, 46 ​​Shimoadachi-Cho, Yoshida, Sakyo-Ku, Kyoto, 606-8501, Japon

Hiroki Sato

Vous pouvez également rechercher cet auteur dans PubMed Google Scholar

HS a acquis un financement, conçu, conçu et exécuté cette étude et rédigé le manuscrit. Aucune autre personne n'a droit à la paternité.

Correspondance à Hiroki Sato.

L'auteur ne déclare aucun intérêt concurrent.

Springer Nature reste neutre en ce qui concerne les revendications juridictionnelles dans les cartes publiées et les affiliations institutionnelles.

Film supplémentaire S1.

Libre accès Cet article est sous licence Creative Commons Attribution 4.0 International, qui autorise l'utilisation, le partage, l'adaptation, la distribution et la reproduction sur tout support ou format, à condition que vous accordiez le crédit approprié à l'auteur ou aux auteurs originaux et à la source, fournissez un lien vers la licence Creative Commons et indiquez si des modifications ont été apportées. Les images ou tout autre matériel de tiers dans cet article sont inclus dans la licence Creative Commons de l'article, sauf indication contraire dans une ligne de crédit au matériel. Si le matériel n'est pas inclus dans la licence Creative Commons de l'article et que votre utilisation prévue n'est pas autorisée par la réglementation légale ou dépasse l'utilisation autorisée, vous devrez obtenir l'autorisation directement du détenteur des droits d'auteur. Pour voir une copie de cette licence, visitez http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Réimpressions et autorisations

Sato, H. Importance de la dispersion des graines par le plus grand frugivore pour les arbres à grandes diaspores. Sci Rep 12, 19086 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-23018-x

Télécharger la citation

Reçu : 06 mai 2022

Accepté : 21 octobre 2022

Publié: 21 novembre 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-23018-x

Toute personne avec qui vous partagez le lien suivant pourra lire ce contenu :

Désolé, aucun lien partageable n'est actuellement disponible pour cet article.

Fourni par l'initiative de partage de contenu Springer Nature SharedIt

En soumettant un commentaire, vous acceptez de respecter nos conditions d'utilisation et nos directives communautaires. Si vous trouvez quelque chose d'abusif ou qui ne respecte pas nos conditions ou directives, veuillez le signaler comme inapproprié.