Les disperseurs de graines communs contribuent le plus à la persistance d'un

Oct 01, 2023

Communications Biology volume 6, Article number: 330 (2023) Citer cet article

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Les interactions mutualistes sont par définition bénéfiques pour chaque partenaire contributeur. Cependant, on ne comprend pas suffisamment comment les interactions mutualistes influencent les partenaires tout au long de leur vie. Ici, nous avons utilisé des modèles de projection intégrale explicites d'espèces animales et structurés en microhabitat pour quantifier l'effet de la dispersion des graines par 20 espèces animales sur le cycle de vie complet de l'arbre Frangula alnus dans la forêt de Białowieża, dans l'est de la Pologne. Notre analyse a montré que la dispersion des semences animales augmentait la croissance démographique de 2,5 %. L'efficacité des animaux en tant que disperseurs de graines était fortement liée à la fréquence d'interaction mais pas à la qualité de la dispersion des graines. Par conséquent, le déclin de la population prévu en raison de l'extinction simulée des espèces a été entraîné par la perte d'espèces mutualistes communes plutôt que rares. Nos résultats soutiennent l'idée que les mutualistes qui interagissent fréquemment contribuent le plus à la persistance des populations de leurs partenaires, soulignant le rôle des espèces communes pour le fonctionnement des écosystèmes et la conservation de la nature.

Les mutualismes sont bénéfiques pour chaque partenaire, façonnent la coévolution des espèces et contribuent au fonctionnement des écosystèmes1. L'un des principaux objectifs de la conservation est de maintenir des réseaux d'interactions mutualistes, dans le but ultime de conserver la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes2. Cependant, on s'attend à ce que les organismes en interaction diffèrent dans leur contribution à la valeur adaptative de l'autre et aux fonctions écosystémiques3. Afin d'identifier et de protéger les espèces clés des écosystèmes, les scientifiques visent à quantifier le résultat fonctionnel des interactions mutualistes3,4. Quantifier les résultats à long terme des mutualismes est cependant difficile en raison de leur forte dépendance au contexte, ce qui limite notre compréhension du rôle fonctionnel des espèces pour le maintien et la conservation de la biodiversité et des écosystèmes5.

Le mutualisme de dispersion des graines est un processus écosystémique important qui contribue à la nutrition animale et au cycle de régénération de la plante6,7,8. En échange de la pulpe de fruit9,10, les animaux déposent des graines dans des microhabitats favorables, améliorent la germination des graines et aident les plantes à coloniser de nouveaux emplacements11,12,13,14,15. À plus grande échelle, la dispersion des graines maintient la dynamique des méta-communautés16 et aide les plantes à migrer17,18. La dispersion des graines par les animaux est efficace et bénéfique pour les plantes dispersées. Cependant, à ce jour, il n'y a que des preuves indirectes des avantages à long terme de la dispersion des graines animales pour les plantes. De tels avantages ont été déduits, par exemple, des différences entre la structure génétique spatiale des plantes parentales et celle de leur progéniture19,20, de la perturbation de la régénération végétale après l'extinction des disperseurs animaux20,21,22,23, ou de la résultats de la modélisation basée sur les traits de la dispersion des graines24,25. Les études directes des effets de la dispersion des graines par les animaux à tous les stades du cycle de vie des plantes sont rares et jusqu'à présent, le rôle fonctionnel d'un maximum de cinq espèces de disperseurs a été étudié26,27,28,29,30,31,32. Ceci est principalement dû à la difficulté de lier le comportement des animaux à leurs effets en cascade sur les populations et la démographie des plantes, dont la durée de vie peut être de plusieurs décennies à plusieurs millénaires33.

Une solution potentielle pour comprendre l'effet global de la dispersion des graines sur les plantes est offerte en étudiant la boucle de dispersion des graines34,35 (Fig. 1). En suivant le sort des graines dispersées par les animaux dans l'espace et dans le temps, il est possible de décomposer le mutualisme complexe de dispersion des graines en processus individuels du cycle de vie d'une plante qui peuvent influencer le résultat du mutualisme (Fig. 1a). La boucle commence par la visite des plantes fruitières par les animaux et le prélèvement des fruits, suivi du transport des graines et de leur dépôt, suivi de la germination des graines, de l'établissement des semis et de leur développement en adultes. Ces étapes consécutives peuvent être liées à l'aide de modèles de population structurés par stade pour quantifier l'effet global des animaux qui dispersent les graines sur les populations végétales.

a Dispersion des graines animales comme pont démographique entre les adultes reproducteurs et les nouvelles recrues végétales. b Prélèvement de fruits : nombre de visites d'espèces animales sur l'arbre à fruits charnus Frangula alnus ("Removal"51) et nombre d'excréments contenant des graines de F. alnus ("Deposition"53) dans la forêt de Białowieża, dans l'est de la Pologne. Deux autres espèces de disperseurs n'ont été observées qu'à l'aide de pièges photographiques (tableau supplémentaire 3). Moyenne ± intervalle de prédiction de 95 % basé sur 500 bootstraps de données de dispersion. c Dépôt de graines : effet de différentes espèces animales sur la densité relative de dépôt d'excréments le long du gradient de couverture de la canopée. La disponibilité relative des microhabitats est indiquée à titre de comparaison. Une ligne verticale indique la médiane d'une distribution. d Performance de la plante : relation entre le taux de croissance de la population de F. alnus et la couverture de la canopée lorsque les graines sont uniquement dispersées par gravité. L'intervalle de prédiction de 95 % est basé sur 500 bootstraps de données d'usine. La silhouette de l'oiseau (domaine public) a été obtenue à partir de phylopic.org.

L'effet global d'une certaine espèce animale disséminatrice de graines sur une population végétale a été appelé efficacité de dispersion des graines (SDE)3. La mesure probablement la plus complète de la SDE est l'effet de la dispersion des graines sur le taux de croissance de la population d'une plante. Le SDE peut être quantifié comme le produit de la quantité et de la qualité de la dispersion des graines. La quantité de graines dispersées est égale à la fréquence des interactions entre les animaux et les plantes. La fréquence d'interaction des disperseurs de graines peut être exprimée comme le nombre de visites d'une plante par un animal, multiplié par le nombre de graines dispersées par visite. La qualité de la dispersion des graines décrit l'effet de la dispersion sur le devenir d'une graine jusqu'à ce qu'elle se développe en une plante adulte. L'analyse des effets de différentes espèces animales sur les processus individuels de la boucle de dispersion des graines peut aider à identifier les processus démographiques et les partenaires mutualistes qui contribuent le plus à la persistance des plantes3,34,35. Cependant, il n'y a pas d'études sur la boucle de dispersion des graines dans les écosystèmes riches en espèces et complexes36. Ainsi, il reste difficile de savoir si le rôle fonctionnel des animaux dépend du contexte3,27,37,38, peut être prédit sur la base de la fréquence d'interaction des animaux avec les plantes4 ou sur la base de traits écologiques39,40, et si la perte d'interactions due à l'extinction d'espèces individuelles peut être compensée par d'autres animaux12,15,41. Même lorsque tous les disperseurs mutualistes sont perdus simultanément, les plantes peuvent encore persister, si la dispersion des graines par gravité, vent ou eau est suffisante42,43. Comprendre les conséquences à long terme de la dispersion des graines est nécessaire pour mieux comprendre la coévolution des mutualistes végétaux et animaux44,45,46, et devrait être utilisé pour améliorer les décisions de gestion de la conservation47,48.

Dans cette étude, nous avons exploré les effets à long terme du mutualisme de dispersion des graines entre 20 espèces de frugivores (14 oiseaux et 6 mammifères) et la population de l'arbre de mi-succession Frangula alnus (nerprun bourdaine)49 dans la forêt vierge de Białowieża50, en Pologne ( Tableaux supplémentaires 1 à 3, Fig. 1 supplémentaire). Nous avons utilisé des modèles de projection intégrale (IPM) pour étudier l'effet de la dispersion des graines animales sur le cycle de vie complet de F. alnus le long du gradient de couvert forestier dans la forêt (Fig. 1, Fig. 1 supplémentaire). Les IPM ont été en partie construits sur des jeux de données d'études antérieures : dans un premier temps, nous avons observé avec des jumelles le prélèvement de fruits et le comportement de manipulation des fruits (c'est-à-dire retirer ou laisser tomber des fruits et écraser les graines) par des espèces animales pendant 936 h sur 52 jours. individus reproducteurs de F. alnus (Fig. 1b)51,52. Dans une deuxième étape, nous avons déterminé les schémas de dépôt de graines spécifiques aux animaux en collectant et en codant à barres ADN 1729 échantillons d'excréments avec 9590 graines de F. alnus et d'autres plantes à fruits charnus le long du gradient de la canopée forestière (Fig. 1c) 15,53. Dans une troisième étape, nous avons inclus une estimation de la germination des graines après passage dans l'intestin à partir d'une méta-analyse récente dans les modèles11. Dans une quatrième étape, nous avons étudié le recrutement des semis en semant expérimentalement 2500 graines dans la forêt15. Ces ensembles de données complets ont été étendus dans cette étude en étudiant la croissance, la survie et la reproduction de 938 individus de F. alnus le long du gradient de la canopée forestière sur trois ans (Fig. 1d). Nos 10 années de recherche sur la dispersion des graines dans un écosystème nous ont permis de chercher des réponses aux questions suivantes : (i) Les populations de plantes dispersées par les animaux ont-elles besoin de la dispersion des animaux pour persister ? (ii) Quels sont les facteurs clés qui déterminent l'efficacité des disperseurs d'animaux ? (iii) Les interactions des espèces éteintes peuvent-elles être fonctionnellement compensées par la communauté animale restante ?

En analysant l'ensemble du cycle de vie d'un arbre à fruits charnus, cette étude montre que la croissance de la population végétale est augmentée par la dispersion des graines par les animaux frugivores par rapport à la dispersion des graines par gravité, en particulier lorsque les arbres ont besoin de coloniser les trouées forestières. La fréquence d'interaction des animaux qui dispersent les graines s'est avérée être un prédicteur approprié de l'effet total des animaux sur la démographie des plantes. Nos résultats soutiennent l'idée que les espèces animales qui dispersent les graines dans les forêts tempérées peuvent être largement redondantes dans la qualité des services qu'elles fournissent. Les disperseurs de graines pourraient potentiellement prendre le relais du rôle écologique d'autres espèces s'ils compensent quantitativement les interactions perdues. Cette étude met l'accent sur les avantages de la dispersion des graines animales pour les plantes et sur le rôle des disperseurs de graines communs pour le fonctionnement de l'écosystème.

Nous avons enregistré 20 espèces animales (14 oiseaux et 6 mammifères) agissant comme disperseurs de graines de F. alnus dans la forêt de Białowieża51,52,53. Nous avons estimé la fréquence d'interaction des espèces animales avec F. alnus en multipliant le nombre de leurs visites × probabilité de manipuler un fruit lors d'une visite × nombre moyen de fruits manipulés. Cependant, huit des espèces animales n'ont pas été observées en train de retirer les graines et identifiées comme disperseurs uniquement par des excréments de codes à barres ADN ou par piégeage par caméra (tableau supplémentaire 3). Afin d'harmoniser les informations complémentaires sur les disperseurs de graines obtenues par les différentes méthodes54, nous avons supposé que les effets de ces huit espèces animales étaient fonctionnellement similaires à ceux d'autres disperseurs rares de F. alnus pour lesquels des données d'observations de prélèvement de graines étaient disponibles (voir "Méthodes" ). Nous avons constaté que la fréquence d'interaction relative des animaux avec F. alnus était très variable. Quatre espèces d'oiseaux représentaient 86,6 % (intervalle de confiance à 95 % : 82,4–89,8 %) des interactions : Sylvia atricapilla (58,7 %, 53,2–63,9 %), Turdus merula (15,0 %, 9,8–20,6 %), Erithacus rubecula (8,3 %, 6,2–10,4 %) et T. philomelos (4,6 %, 2,9–6,5 %), tandis que chacune des seize espèces animales restantes a contribué à environ 1 % ou moins de l'élimination totale des fruits (tableau supplémentaire 3, Fig. 2 supplémentaire) .

Seul un sous-ensemble (10,3 %) des excréments collectés contenait des graines de F. alnus. La plupart de ces excréments provenaient des oiseaux S. atricapilla (n = 232), T. merula (n = 55) et T. philomelos (n = 58), tandis que 30 autres excréments provenaient de la communauté animale restante (Fig. 1c , tableau supplémentaire 3). La taille relativement faible de l'échantillon d'excréments contenant des graines de F. alnus nous a permis de prédire le dépôt de graines de F. alnus pour seulement trois des 20 espèces de disperseurs étudiées. Par conséquent, nous avons utilisé les informations de tous les excréments contenant des graines d'arbustes et d'arbres à fruits charnus (n = 1729 ; voir "Méthodes") pour prédire le dépôt d'excréments contenant des graines de F. alnus par des espèces de disperseurs individuelles. Plus de 30 échantillons d'excréments étaient disponibles pour six espèces animales ; toutes les espèces avec moins d'échantillons d'excréments ont été regroupées dans la catégorie « autres ». Dans les transects où nous avons collecté des excréments, nous avons également pris des photos hémisphériques avec un objectif fish-eye pour déterminer la proportion de surface couverte par la canopée55. Cela nous a permis de lier le dépôt de graines par les disperseurs au microhabitat dans lequel les graines produisent potentiellement des semis après la dispersion (Fig. 1c).

Nous avons constaté que T. merula, T. philomelos et E. rubecula ne dispersaient que 3 à 4 % des graines dans les environnements 50 % les plus lumineux le long du gradient de la canopée. Nous avons supposé que la distribution de fréquence des microhabitats le long des transects d'étude était représentative de l'ensemble de la forêt. Les trois oiseaux ont déposé des graines moins souvent dans des environnements lumineux que prévu par hasard (c'est-à-dire 7,3 % de la surface disponible). En revanche, le dépôt de graines le long du gradient de couverture de la canopée par d'autres animaux était impossible à distinguer de la dispersion aléatoire (Fig. 1c, Fig. 3, 4 supplémentaires). Nos résultats ont révélé que la dispersion des graines par plusieurs espèces importantes de dispersion dans la forêt de Białowieża n'est pas aléatoire non seulement pour la communauté végétale dans son ensemble15, mais aussi pour les graines d'espèces individuelles. La dispersion non aléatoire des graines par les animaux semble être courante12,14 et a été observée, par exemple, pour les bellbirds56, les muntjacs26 et les lémuriens57 le long des gradients de canopée dans les forêts tropicales.

Pour évaluer comment les graines déposées le long du gradient de couverture de la canopée contribuent à la croissance de la population de F. alnus, nous avons collecté des données sur le recrutement des semis en semant 2500 graines dans 40 parcelles sur quatre sites et en suivant leur devenir sur trois ans (voir "Méthodes"). De plus, nous avons enregistré la survie, la croissance, la reproduction, la rupture et la re-germination de 938 individus de F. alnus sur 14 sites d'étude (voir "Méthodes"). Sur la base des analyses des GLMM (R-package glmmTMB58) dans R59, nous n'avons trouvé aucun effet de l'augmentation de la couverture de la canopée sur le recrutement des semis (Discussion supplémentaire 1, Fig. 5 supplémentaire), mais de forts effets négatifs sur la survie, la croissance et la reproduction de F. alnus (tableaux supplémentaires 4, 5, figures supplémentaires. 6–9). De plus, la survie, la croissance et la reproduction de F. alnus étaient positivement liées à la taille de la plante, mais certaines de ces relations différaient selon les années d'étude (tableaux supplémentaires 4, 5, figures supplémentaires 6 à 9). Cependant, l'effet de l'interaction entre la taille de la plante et la couverture de la canopée sur les taux vitaux ne faisait pas partie du modèle le plus parcimonieux (tableau supplémentaire 4). Nous avons ensuite intégré ces modèles de régression dans des modèles de projection intégrale (IPM) structurés par microhabitat. Les IPM sont des modèles mécanistes, qui permettent d'étendre les observations sur des individus individuels au niveau de la population. En modélisant les facteurs écologiques influençant les taux vitaux (c.-à-d. la survie, la croissance et la reproduction), les IPM peuvent être utilisés pour prédire la dynamique et la croissance des populations influencées par des facteurs d'intérêt60,61. Ici, l'état de la population de F. alnus dans les IPM a été décrit simultanément par la distribution de taille des plantes (Fig. 10 supplémentaire) et l'emplacement des plantes le long du gradient de couverture de la canopée (voir "Méthodes").

Nous avons d'abord quantifié l'effet de la canopée locale sur la croissance de la population de F. alnus (Fig. 1d). Pour cela, nous avons modélisé la croissance de la population de F. alnus en plusieurs points le long du gradient de la canopée et supposé qu'il n'y avait qu'une dispersion par gravité et que toutes les graines seraient ainsi déposées dans le même environnement que leurs parents. La croissance de la population a progressivement diminué avec l'augmentation de la couverture de la canopée (Fig. 1d), passant de positive (λ = 1,16, intervalle de prédiction à 95 % : 1,02 à 1,22) dans des environnements lumineux (couverture de la canopée = 66,3 %), à neutre (λ = 1,00, 0,96–1,08) dans les sites aux conditions intermédiaires (couvert de la canopée = 79,9 %), à négatif (λ = 0,95, 0,89–1,00) dans la forêt dense (couvert de la canopée = 90,7 %). Ces résultats caractérisent F. alnus comme un arbre de succession dépendant des trouées des forêts tempérées, conformément aux études précédentes32,62. Nous avons ensuite utilisé l'IPM structuré en microhabitat avec dispersion par gravité (Fig. 1d) pour pondérer les taux de croissance de la population en fonction de l'abondance relative des microhabitats le long du gradient de la canopée dans la forêt (Fig. 1c). L'IPM structuré et pondéré en fonction du microhabitat a prédit qu'une population de F. alnus dont les graines ne sont dispersées que par gravité diminuerait de 3 % chaque année (λ = 0,97, 0,94–1,04).

Dans une étape suivante, nous avons combiné des données sur les taux vitaux des plantes, l'enlèvement des fruits et le dépôt de graines dans des IPM structurés par microhabitat explicite pour les espèces animales afin de modéliser l'effet de la dispersion des graines par les animaux sur la population de F. alnus. Nous avons augmenté la proportion de graines dispersées par les animaux dans l'IPM de 0% à 100% (voir "Méthodes"). Nous avons analysé deux scénarios. Dans le premier scénario, nous avons supposé que F. alnus était présent sur tout le gradient de la couverture de la canopée ("entièrement établi" sur la Fig. 2), comme observé dans la forêt étudiée. Plus la proportion de graines dispersées par les animaux était élevée, plus le taux de croissance de la population était élevé. Lorsque toutes les graines étaient dispersées par les animaux, la population serait de taille constante (λ = 1,00), c'est-à-dire une augmentation de λ de 0,025 ± 0,001 par rapport à une situation dans laquelle toutes les graines seraient dispersées par gravité. Dans le deuxième scénario, nous avons supposé dans l'IPM que F. alnus ne se produisait que dans la forêt fermée et s'appuyait sur la dispersion des graines par les animaux pour atteindre les microhabitats les plus brillants à 50 % ("colonisation des lacunes", Fig. 2). Comme dans le premier scénario, la dispersion animale a augmenté la croissance de la population de F. alnus jusqu'à λ = 1,00 si toutes les graines étaient dispersées par les animaux. Cependant, l'effet positif de la dispersion des animaux par rapport à la dispersion des graines par gravité (Δλ = 0,029 ± 0,001) était 13,7 % plus fort que dans le premier scénario. L'effet bénéfique de la dispersion des graines par les animaux dans les deux scénarios était fortement lié à l'effet positif du passage intestinal sur la germination des graines (+70%)11 dans les IPM.

L'effet de la dispersion des graines par 20 espèces animales sur le taux de croissance de la population de F. alnus dans la forêt de Białowieża, dans l'est de la Pologne. Deux scénarios sont présentés : (1) les individus végétaux se trouvent le long de tout le gradient de la canopée ("entièrement établi", ligne en pointillés courts) ou (2) se trouvent uniquement dans la forêt fermée (les 50 % de microhabitats les plus sombres, c'est-à-dire 92,7 % de la surface disponible). superficie) et dépendent donc de la dispersion des graines animales pour s'établir dans les trouées forestières ("colonisation des trouées", ligne en tirets longs). Dans une population «entièrement établie» se produisant le long du gradient de la canopée complète, la dispersion par gravité et la chute des fruits par les animaux peuvent entraîner une régénération réussie des plantes là où la canopée n'est pas fermée. En comparaison, le taux de croissance de la population est réduit dans une population de «colonisation d'espace» si la dispersion par gravité est prédominante, car l'établissement et la croissance des plantes sont beaucoup plus réduits sous un couvert fermé. Lorsque 100% des graines sont dispersées par les animaux, la distribution des stades stables à long terme des plantes et leur distribution le long de la canopée sont identiques, de même que le taux de croissance de la population λ. Des intervalles de prédiction (95 %) basés sur 500 bootstraps non paramétriques de données de dispersion ont été calculés pour l'effet de la proportion de graines dispersées sur λ. Veuillez noter que l'incertitude quant à l'effet de la dispersion des graines n'a entraîné que des différences extrêmement faibles dans le taux de croissance de la population de F. alnus.

Nos résultats montrent que la dispersion des graines animales peut être particulièrement bénéfique pour les populations de F. alnus si de nouveaux habitats sont colonisés. Cependant, nos résultats peuvent même sous-estimer la valeur de la dispersion des graines animales pour la persistance à long terme des plantes dans les forêts dynamiques63,64. Nous avons étudié la dynamique des populations de F. alnus uniquement sur une période de trois ans et la structure de la canopée a été maintenue constante dans l'IPM. Lorsque la succession forestière conduit à l'exclusion compétitive de F. alnus par les arbres en fin de succession, la dispersion des graines par les animaux vers les trouées forestières nouvellement créées est essentielle pour la persistance à long terme de F. alnus. Les résultats confirment les conclusions basées sur les observations d'histoire naturelle quant à l'importance du mutualisme de dispersion des graines entre les plantes et les animaux pour la persistance des populations et la dynamique forestière6.

Pour analyser comment les espèces animales individuelles influencent la croissance de la population de F. alnus, nous avons calculé l'efficacité de dispersion des graines (SDE) de différents animaux3. Comme mesure de la SDE, nous avons utilisé le changement de croissance de la population suite à la perte d'interactions avec un animal disperseur (c'est-à-dire le déficit d'interaction après la perte d'espèces). Nous avons constaté que la perte de dispersion des graines par certaines espèces animales réduisait le taux de croissance de la population de F. alnus (Fig. 3a) : la réduction était la plus forte lorsque S. atricapilla (−47,2 %), T. merula (−10,1 %) , E. rubecula (−5,5 %) ou T. philomelos (−3,0 %) ont été perdus. En revanche, l'extinction de chacune des 14 autres espèces animales a réduit la croissance de la population de F. alnus de moins de 1 % (représentant ensemble 33 % de l'ensemble de la communauté frugivore étudiée et 70 % des disperseurs de F. alnus).

a Conséquences projetées de l'extinction de chacun des 20 animaux frugivores sur le taux de croissance de la population de F. alnus en supposant un déficit d'interaction complet (c'est-à-dire que les interactions avec un animal sont complètement perdues). Les espèces animales sont par ordre d'importance décroissante en tant que disperseurs de F. alnus. Les espèces animales représentées par la même couleur ("autres" frugivores, voir le tableau supplémentaire 3) se sont vu attribuer les mêmes valeurs pour l'élimination des graines et pour le dépôt des graines, ce qui donne la même estimation de l'efficacité de la dispersion des graines. b Le « paysage » de l'efficacité de la dispersion des graines des espèces animales et de la dispersion par gravité pour F. alnus. L'axe des ordonnées représente la quantité de dispersion des graines (c'est-à-dire la fréquence d'interaction relative de chaque espèce animale avec F. alnus) et l'axe des x représente la qualité de la dispersion des graines (c'est-à-dire la probabilité qu'une graine produise une plante mature lorsqu'il est dispersé par une certaine espèce animale). Les deux lignes verticales représentent les conséquences de la dispersion gravitaire exclusive dans les deux scénarios illustrés à la Fig. 2 pour la qualité de la dispersion des graines. c La relation entre l'efficacité de la dispersion des graines (c'est-à-dire le changement dans la croissance de la population après la perte d'interaction) et la fréquence relative d'interaction de différentes espèces animales avec F. alnus. Le codage couleur en (b) et (c) est le même qu'en (a) et à la Fig. 1c. Intervalles de prédiction moyens ± 95 % basés sur 500 bootstraps de données de dispersion.

Nous avons ensuite divisé la SDE des espèces animales en contributions de la quantité et de la qualité de la dispersion des graines3 (Fig. 3b). Pour étudier la composante quantitative, nous avons utilisé la fréquence d'interaction relative de chaque espèce animale avec F. alnus. Pour étudier la composante qualité, nous avons calculé la probabilité qu'une graine produise une plante mature après avoir été dispersée par une espèce animale particulière (Fig. 11 supplémentaire). La qualité de la dispersion des graines est le résultat de la manipulation des fruits et du passage intestinal de la graine lors de la germination des graines11, du dépôt des graines par les animaux le long du gradient de la canopée et de la croissance des plantes jusqu'à l'âge adulte (Fig. 1). Nous avons constaté que la qualité de la dispersion des graines différait significativement entre les espèces animales (Fig. 3b). Le SDE d'une espèce animale était fortement lié à la quantité (Fig. 3c, ρ de Spearman = 0, 99, p <0, 001) mais beaucoup moins fortement à la qualité de la dispersion des graines (ρ de Spearman = 0, 21, p = 0, 662).

La forte relation entre SDE et la fréquence d'interaction des animaux avec F. alnus peut avoir été due aux raisons suivantes non mutuellement exclusives : (1) petites différences entre les espèces dans les modèles de dépôt de graines, (2) petits effets de la couverture de la canopée sur les semis. recrutement, (3) petits effets de la dépendance de la densité sur le recrutement des semis, (4) faible prédation des graines, (5) l'hypothèse que le passage à travers l'intestin de tous les disperseurs a eu le même effet sur la germination des graines.

Nous n'avons trouvé que de petites différences dans le dépôt de graines chez les animaux. Cela peut être dû au fait que les populations des différentes espèces dispersées ont des schémas de déplacement similaires dans la forêt de Białowieża15. En revanche, de fortes différences dans l'utilisation de l'habitat parmi les animaux peuvent entraîner des différences frappantes dans le dépôt de graines12,14,26,56. Pour tester la sensibilité de la qualité de la dispersion des graines à la variation du dépôt de graines, nous avons simulé des schémas extrêmes irréalistes de dépôt de graines. Par exemple, nous avons simulé que les animaux dispersaient les graines exclusivement dans des environnements lumineux (Fig. 12 supplémentaire). Ces schémas de dépôt extrêmes ont augmenté les différences de qualité de dispersion des graines entre les principaux disperseurs de 2 à 23 fois. Cependant, les différences dans la quantité de graines dispersées étaient encore beaucoup plus importantes (972 fois) que celles dans la qualité de la dispersion des graines.

L'effet des différences de couverture de la canopée sur le recrutement et la survie des semis était plutôt faible par rapport à ce qui a été trouvé dans d'autres types d'habitats. La survie de la première année des semis de F. alnus a diminué de c. 60% en milieu lumineux (couvert de canopée = 66,3%) à 20% en forêt dense (couvert de canopée = 90,7%). En revanche, dans les environnements qui entraînent une survie très hétérogène des graines ou des semis, l'efficacité de la dispersion des graines peut dépendre fortement des quelques espèces animales qui dispersent les graines vers des microhabitats favorables27. Par exemple, dans les milieux arides tels que les déserts, la plupart des semis ne survivent qu'à l'ombre des plantes nourricières où ils sont protégés du stress thermique65, tandis que les graines dispersées par gravité ou déposées par les animaux dans les zones ouvertes ne contribuent pas à la régénération des plantes27 (mais voir réf. 66,67).

Il a souvent été suggéré que la dispersion des graines par les animaux est particulièrement importante pour échapper à la mortalité accrue à proximité des plantes conspécifiques22,68,69. Comme les animaux diffèrent dans leur comportement et leur physiologie, certaines espèces animales déposent des graines plus souvent que d'autres sous des plantes conspécifiques, ce qui entraîne des différences prononcées dans la qualité de la dispersion des graines entre les animaux70,71. Dans cette optique, nous avons constaté que la dispersion inefficace des graines par les animaux sous les adultes conspécifiques de F. alnus le long du gradient de la canopée était fréquente (environ 63 %), mais différait selon les espèces (Discussion supplémentaire 2, Fig. 13 supplémentaire). Cependant, nous n'avons pas tenu compte de la dépendance à la densité dans l'IPM, car aucune dépendance à la densité n'a été trouvée chez F. alnus72 (discussion supplémentaire 2). De plus, la dispersion secondaire des graines par les fourmis ou par l'eau dans les forêts riveraines, comme la forêt de frênes-aulnes dans notre zone d'étude, est susceptible de réduire l'occurrence de la densité-dépendance42.

La prédation des graines par les animaux peut fortement limiter la qualité de la dispersion38,73. Cependant, la plupart des animaux écrasent rarement (ou pas du tout) les graines de F. alnus. La faible prédation par les animaux a contribué aux petites différences dans la qualité de la dispersion des graines entre les espèces animales. La seule exception était Coccothraustes coccothraustes qui a précédé 80% des graines manipulées et a affecté négativement la croissance de la population de F. alnus (Fig. 3).

Une méta-analyse récente et extensive de plus de 2500 expériences a montré que l'effet positif d'un passage dans l'intestin des animaux sur la germination des graines est très fort pour les espèces des régions tempérées (+70%)11. Cet effet était principalement dû à l'amélioration de la germination après l'élimination de la pulpe lors de la consommation des fruits. Comme les effets du passage intestinal sur la germination des graines ne diffèrent pas fortement entre les espèces animales11, nous avons utilisé la même valeur de paramètre pour différentes espèces animales dans les IPM. Ainsi, en fin de compte, la composante de qualité ayant le plus grand effet sur l'efficacité de la dispersion des graines dans notre étude ne différait pas entre les espèces animales. L'inclusion de la variation des effets du passage intestinal sur la germination des graines dans les IPM entraînerait des différences plus fortes dans la qualité de la dispersion des graines entre les espèces, mais pas dans une mesure qui l'emporterait sur les différences de fréquence d'interaction74.

Ensemble, ces facteurs peuvent expliquer pourquoi les différences de fréquence d'interaction entre les espèces de dispersion sont souvent plus prononcées que les différences de qualité de dispersion des graines4. Même si un disperseur n'est pas très efficace par interaction, par exemple parce qu'il ne disperse qu'une petite proportion de graines dans des microhabitats appropriés, cela peut être numériquement surcompensé s'il interagit fréquemment avec la plante4. Ainsi, les espèces d'oiseaux communes (par exemple, S. atricapilla et T. merula), qui sont parmi les espèces d'oiseaux les plus abondantes dans les forêts tempérées européennes75 et interagissent le plus fréquemment avec F. alnus, ont le plus fort impact sur sa croissance démographique. Ces espèces d'oiseaux sont également quantitativement les plus importants disperseurs de graines pour d'autres espèces de plantes à fruits charnus dans la forêt de Białowieża51 et dans toute l'Europe17. En revanche, bon nombre des espèces animales ayant un effet négligeable sur la croissance des populations végétales étaient des spécialistes de la forêt ou rares. Comme ces espèces sont susceptibles d'être perdues en premier en cas d'impacts anthropiques négatifs, la dispersion des graines peut être relativement robuste à la perte d'espèces52.

Les espèces animales qui ne sont actuellement pas fonctionnellement importantes pour la dispersion des graines pourraient devenir importantes dans les conditions futures si elles prennent le relais des espèces de dispersion en déclin. Dans un deuxième scénario, nous avons testé si la communauté animale peut maintenir l'efficacité de la dispersion des graines lorsque l'une des quatre espèces communes de dispersion s'éteint, et la communauté restante compense l'élimination réduite des fruits (c'est-à-dire la compensation d'interaction des espèces éteintes). Nos simulations ont montré que les animaux seraient pleinement capables de compenser quantitativement les interactions des disperseurs perdus dans l'IPM, car les décalages morphologiques entre les plantes et leurs disperseurs se produisent rarement au niveau de l'espèce chez les plantes à petits fruits76,77.

Dans ce scénario, nous avons constaté que l'extinction potentielle des principaux disperseurs de F. alnus (S. atricapilla, T. merula, E. rubecula et T. philomelos) était bien tamponnée par la communauté animale restante (Fig. 4, < 4% de perte fonctionnelle). Cela était dû aux petites différences dans la qualité de la dispersion des graines parmi les disperseurs de mammifères et d'oiseaux observés auparavant. Cela indique qu'il pourrait n'y avoir aucun disperseur de F. alnus dont la contribution à la croissance démographique est unique78,79,80. Une forte redondance de la dispersion des graines pourrait être un mécanisme utile pour amortir la grande variation de l'abondance des espèces animales individuelles entre les années ou les environnements81,82. Cela indique en outre que le recâblage des interactions par des espèces introduites dans des habitats dégradés peut non seulement conduire à des compensations structurelles83, mais aussi à des compensations fonctionnelles.

Conséquences projetées de l'extinction de chacun des quatre principaux animaux frugivores sur la croissance de la population de F. alnus en supposant une compensation complète des interactions après leur perte (c'est-à-dire qu'une espèce est perdue, mais la communauté animale restante compense les interactions). Intervalles de prédiction moyens ± 95 % basés sur 500 bootstraps de données de dispersion.

Cependant, nous n'avons pas étudié comment les changements dans l'abondance d'une espèce particulière influencent l'abondance, le comportement et le dépôt de graines d'autres animaux84. Les effets directs et indirects des changements dans l'environnement et les interactions écologiques associées à la perte d'espèces sont susceptibles de perturber les services de dispersion des graines15,48. De nombreuses espèces de dispersion ayant de faibles effets sur la croissance de la population de F. alnus sont spécialisées dans un type de régime différent de celui des fruits (par exemple, les insectes). La plupart du temps, les quatre principaux disperseurs consomment des quantités importantes de fruits, car ils changent leur alimentation en ressources fruitières une fois qu'elles sont disponibles85,86. De plus, avant la disparition des espèces, le milieu a changé dans sa structure et avec lui l'efficacité des interactions écologiques15,87. Par conséquent, on peut s'attendre à ce que les préférences alimentaires des animaux et la perte fonctionnelle cryptique des interactions, plutôt que les inadéquations morphologiques76, limitent la capacité des espèces restantes à compenser les interactions après la perte d'espèces communes dans notre système d'étude. De plus, la perte de certains animaux pourrait affecter les processus démographiques qui sortent du cadre de cette étude, par exemple l'expansion de l'aire de répartition32,88, le flux génétique89 et la migration des plantes en réponse au changement climatique17,18.

Au cours des dernières décennies, plus de 550 millions d'oiseaux ont été perdus en Europe75,90. Alors que les populations de généralistes de l'habitat et d'oiseaux associés aux paysages agricoles ont le plus diminué, les espèces forestières ont également diminué, mais dans une moindre mesure75,90,91. Les populations des trois principaux agents de dispersion de cette étude, E. rubecula (+21,9 millions), S. atricapilla (+54,9) et T. merula (+29,2), ont augmenté au cours de la même période75. Les résultats de cette étude sur la fréquence d'interaction des disperseurs animaux peuvent donc déjà refléter la compensation historique des interactions qui a eu lieu en raison des changements dans la communauté animale au cours des dernières décennies. Pourtant, les trois principaux disperseurs sont migrateurs et chassés illégalement dans le bassin méditerranéen92. Un manque de coordination internationale et de mise en œuvre sur le terrain de la conservation des espèces migratrices93,94 rend le mutualisme de dispersion des graines de F. alnus dans la forêt de Białowieża vulnérable aux pressions anthropiques.

Projetée sur le cycle de vie de F. alnus, la dispersion des graines par les animaux a des effets positifs sur la croissance de sa population. Le mutualisme de dispersion des graines est relativement robuste à la perte d'une seule espèce de dispersion, car la plupart des espèces animales ne consomment que peu de fruits, ce qui les rend fonctionnellement moins pertinentes. Cependant, si les disperseurs communs de graines diminuent, l'efficacité de la dispersion des graines diminuera fortement lorsque la communauté restante ne sera pas en mesure de compenser quantitativement les interactions écologiques95. Nous concluons en outre que les différences de fréquence d'interaction entre les mutualistes peuvent généralement être plus prononcées que les différences dans les effets de la qualité de l'interaction sur les partenaires. Par conséquent, la fréquence d'interaction peut être un substitut approprié de l'effet total des mutualistes sur leurs partenaires4,96. Cela fournit une base empirique pour des analyses à grande échelle des interactions quantitatives dans l'écologie évolutive, en réseau et basée sur les traits97,98,99. L'importance particulière de la fréquence d'une interaction pour son efficacité globale trouvée dans cette étude est probablement également vraie pour d'autres types d'interaction mutualiste (par exemple, la pollinisation, la lutte antiparasitaire, les interactions fourmi-plante)100,101. Cela met en évidence le rôle des espèces communes et interagissant fréquemment pour le fonctionnement des écosystèmes à toutes les échelles spatiales et écologiques102. Arrêter et inverser la diminution continue de l'abondance des animaux, en particulier celle des espèces communes, est donc essentiel pour renforcer la multifonctionnalité des écosystèmes et conserver la biodiversité.

Notre étude a eu lieu dans la forêt de Białowieża (Fig. 5) qui couvre une superficie d'env. 1500 km² à travers la frontière de la Pologne et de la Biélorussie. À l'heure actuelle, les 630 km² de forêt en Pologne sont divisés entre le parc national de Białowieża (environ 105 km²) et les forêts gérées par la foresterie d'État. Dans une zone d'environ c. 48 km² du parc national de Białowieża, l'intervention humaine a été minime pendant plus d'un demi-millénaire et cette partie est strictement protégée depuis 1921, ce qui en fait la forêt de plaine la mieux préservée d'Europe. En revanche, depuis la Première Guerre mondiale, l'exploitation commerciale a façonné plus de 80 % de la partie polonaise de la forêt qui n'est pas le parc national50,103. Les forêts inondables de frênes et d'aulnes (communauté Fraxino-Alnetum) de la forêt de Białowieża abritent une communauté diversifiée d'au moins quinze espèces de plantes ligneuses à fruits charnus et d'au moins 41 espèces animales frugivores. La communauté frugivore est composée de passereaux de petite taille (ex. Sylvia atricapilla, Erithacus rubecula, Turdus merula), de spécialistes forestiers (ex. Tetrastes bonasia) et de mammifères de différentes tailles (ex. Dryomys nitedula, Martes martes, Bison bonasus)51, 53,76.

Carte montrant l'emplacement des 17 sites d'étude dans la forêt de Białowieża, dans l'est de la Pologne, et les études menées à ces endroits. La carte était basée sur OpenStreetMap113 et créée à l'aide de QGIS114.

Tous les échantillonnages ont eu lieu sur 17 sites d'étude dans les forêts de plaine inondable de frênes-aulnes dans la partie gérée (âge du peuplement : environ 70 ans, n = 11) et la partie ancienne (âge du peuplement : environ 100–150 ans, n = 5) de la forêt de Białowieża. En raison de contraintes logistiques, nous avons évalué chaque processus important pour la démographie de F. alnus uniquement dans des sous-ensembles de tous les sites d'étude (Fig. 5, Tableaux supplémentaires 1, 2) : élimination des graines (sur 15 sites), dépôt de graines (12 sites) , recrutement de semis (4 sites, dont chaque site est composé de 10 parcelles, chacune avec trois sous-parcelles) et démographie végétale (14 sites). Nos sites étaient répartis sur une superficie d'env. 400 km², soit les deux tiers de la partie polonaise de la forêt de Białowieża.

Frangula alnus Miller (Rhamnaceae) est répartie du Maroc dans la majeure partie de l'Europe jusqu'en Asie occidentale104. Il pousse sous forme d'arbuste ou de petit arbre dans les milieux ouverts ou dans le sous-étage des forêts de mi-succession49. Dans les forêts de fin de succession, les plantes tolérantes à l'ombre surpassent F. alnus62, mais sa croissance et sa régénération peuvent se poursuivre dans les trouées de la canopée105. Dans la forêt de Białowieża, F. alnus produit des fruits de fin juillet à octobre. Les fruits noirs ont un diamètre de 6,5 à 10,7 mm et contiennent en moyenne deux graines d'une masse de 21,2 mg (fourchette de 10,3 à 36,0 mg)76. Les graines sont principalement dispersées par les petits oiseaux et les mammifères, et secondairement par les fourmis ou l'eau42. Ils sont physiologiquement dormants et la stratification à la lumière et au froid améliore la germination49. Frangula alnus peut produire des troncs latéraux clonaux et a la capacité de repousser après rupture49.

Pour quantifier la fréquence d'interaction des espèces animales avec F. alnus, du personnel de terrain formé (17 observateurs) a enregistré l'enlèvement des graines et la manipulation des fruits par les frugivores sur 15 sites pendant la période de fructification en 2011 et 2012. En fonction de la disponibilité des individus en fructification au sites d'étude, nous avons sélectionné un (sur 2 sites), deux (sur 7 sites) ou trois (sur 12 sites) reproduisant des individus de F. alnus par an, 52 individus au total (tableaux supplémentaires 1, 2). Les mammifères frugivores et les oiseaux visitant ces individus ont été observés avec des jumelles depuis des tentes camouflées pendant trois jours distincts pendant une période de 6 h à partir du lever du soleil, soit pour un total de 936 h d'observation. Pour chaque espèce de frugivore, le nombre de visites, le nombre de fruits consommés lors de chacune de ces visites et les détails de leur manipulation des fruits ont été enregistrés. Nous avons distingué trois types de manipulation des fruits : (i) avaler ou enlever et (ii) laisser tomber les fruits, et (iii) écraser les graines. En faisant la différence entre la déglutition et l'écrasement des graines (voir aussi « modèles de projection intégrale »), nous avons pris en compte les effets négatifs potentiels des animaux qui peuvent agir comme prédateurs ou disperseurs de graines (par exemple, C. coccothraustes). Rarement, nous avons également observé le picage des fruits (n = 22)76. Cependant, le picage des fruits servait généralement à un sondage exploratoire des fruits et n'entraînait pas le retrait des fruits. Ainsi, dans cette étude, nous avons classé le picage des fruits comme un disperseur visitant un arbre reproducteur, mais ne réussissant pas à manipuler un fruit. Si des groupes de frugivores visitaient un arbre en même temps, nous avons enregistré le nombre de visites et nous nous sommes concentrés uniquement sur le comportement d'un individu. Dans l'ensemble, 1006 visites de frugivores ont été observées et le fait que les frugivores aient manipulé des fruits ou non a été observé avec succès dans 766 des 821 cas (93,3%). Pour plus de détails sur les méthodes d'observation de l'enlèvement des fruits, voir l'étude originale51 portant sur F. alnus.

Pour quantifier les schémas de dépôt de graines par les espèces animales le long du gradient de la canopée dans la forêt, nous avons collecté des excréments de frugivores contenant des graines de toutes les espèces de la communauté végétale à fruits charnus associée sur 12 sites d'étude de 2016 à 2018. Sur chaque site d'étude, nous avons mis en place cinq transects de 100 m distants d'au moins 20 m. Le long de chaque transect, nous avons recherché des excréments d'animaux dans des bandes de 1 m de large à gauche et à droite de chaque transect, couvrant une superficie totale de 1000 m² par site d'étude. Les transects ont été contrôlés tous les dix jours pendant la saison de fructification de la communauté végétale qui s'étend de la mi-juin à la mi-octobre. Après de fortes pluies, la collecte des excréments a été interrompue pendant deux jours. Sur chaque site d'étude, nous avons collecté des excréments onze fois en 2016 et 2018 et neuf fois en 2017 en raison d'une saison de fructification plus courte. Nous avons collecté tous les excréments d'oiseaux avec des graines de toute la communauté végétale à fruits charnus pour identifier le frugivore en laboratoire à l'aide de codes-barres ADN. Les excréments de mammifères ont été assignés visuellement aux espèces sur le terrain. Les graines d'excréments de mammifères ont été comptées sur le terrain ou également collectées pour identification génétique. Les graines des échantillons d'excréments ont été stockées à -20 ° C le même jour jusqu'à ce qu'elles soient utilisées pour l'identification des frugivores en laboratoire.

Pour identifier les espèces de frugivores qui avaient déposé les excréments, nous avons suivi le protocole de code-barres ADN de la réf. 14. L'extraction de l'ADN et l'amplification par PCR ont eu lieu dans le laboratoire d'écologie de la conservation de l'Université de Marburg (Allemagne). Des échantillons d'ADN ont ensuite été envoyés à LGC Genomics (Berlin, Allemagne) ou à Macrogen Europe (Amsterdam, Pays-Bas) pour la purification et le séquençage de l'ADN. Les séquences d'ADN finales ont été éditées avec CodonCode Aligner (Version 9.0.1, CodonCode Corporation) et les espèces ont été identifiées à l'aide du système d'identification Barcode of Life (BOLD)106. Pour l'analyse, nous n'avons utilisé que des échantillons dont les séquences avaient une similarité > 98 % avec les séquences enregistrées en BOLD. Nous avons identifié avec succès les espèces de frugivores pour c. 90% de nos échantillons. Bien que nous ayons apparemment trouvé des excréments déposés par 'Meleagris gallopavo', nous avons estimé que cela n'était pas réaliste car il ne se produit pas dans la forêt de Białowieża et n'incluait pas le disperseur au niveau de l'espèce ('Phasianidae'). Pour plus de détails sur les méthodes de collecte des excréments et d'identification des espèces de frugivores, voir l'étude originale53 portant sur F. alnus.

Pour évaluer la probabilité qu'une graine de F. alnus se développe en un semis, nous avons mené des expériences de recrutement au cours de chaque année de 2016 à 2018. Nous avons récolté les fruits d'au moins six adultes, retiré la pulpe, séché les graines pendant 48 h à température ambiante et les avons mélangées. Sur chacun des quatre sites d'étude, nous avons établi 10 parcelles marquées, et sur chacune de ces parcelles, nous avons établi des sous-parcelles pour les différentes années des expériences de recrutement, 2016 (n = 40 parcelles), 2017 (n = 20, seulement la moitié du nombre de parcelles ) et 2018 (n = 40). Nous avons semé 25 graines par sous-parcelle, soit 2500 graines au total. Chaque sous-parcelle avait une superficie de 50 cm × 50 cm et était à au moins 5 m de l'individu reproducteur de F. alnus le plus proche. De 2017 à 2019, nous avons vérifié les sous-parcelles expérimentales pour le nombre et la taille des semis une fois par an en juin, puis suivi leur devenir dans le cadre de l'étude démographique. De plus, nous avons vérifié une fois les semis émergents de F. alnus sur une sous-parcelle témoin à côté de chaque sous-parcelle où nous n'avions pas semé de graines. Nous n'avons trouvé qu'un seul semis de F. alnus dans ces parcelles témoins, ce qui indique que l'apport externe de graines dans nos parcelles de recrutement était négligeable. Aucun semis n'a émergé l'année où les graines ont été semées, ce qui confirme que les graines de F. alnus ont besoin d'une stratification à froid avant la germination49. Pour plus de détails sur les méthodes d'étude du recrutement des semis, voir l'étude originale15 portant sur F. alnus.

Pour analyser la démographie de F. alnus, nous avons enregistré la survie, la croissance et la reproduction des individus de l'arbre de 2017 à 2019 sur 14 sites d'étude dans la forêt de Białowieża. Nous avons choisi au hasard des individus de toutes tailles dans les parcelles d'étude et leur avons attaché des étiquettes pour pouvoir les relocaliser tout au long de la période d'étude. Nous avons mesuré le diamètre de la tige des individus marqués de F. alnus au niveau du sol avec des pieds à coulisse ou avec un ruban à mesurer. Nous avons compté le nombre de fruits des arbres adultes avant la période principale de fructification. Cependant, en c. Dans 27% des cas, on a évalué une plante plus tard dans la saison. Parce que les animaux avaient mangé une partie ou même la totalité des fruits à ce moment-là, nous n'avons vérifié les restes de fruits que pour voir si un individu était reproducteur ou non. Tout au long de ce manuscrit, les individus sont classés comme reproducteurs s'ils ont produit au moins un fruit. Les individus qui ne produisaient que des fleurs, mais pas de graines, n'étaient pas considérés comme reproducteurs car nous ne nous intéressions qu'au résultat de la reproduction (c'est-à-dire la production de propagules). Nous avons mesuré le diamètre de 65 des 253 semis de première année (26 %). Pour inclure dans l'analyse les semis dont les diamètres n'ont pas été mesurés, nous avons attribué au hasard à chacun de ces semis un diamètre basé sur la distribution de taille des semis mesurés (moyenne = 0,767 cm, sd = 0,269 cm, borne inférieure = 0,380 cm). Une grande partie des individus de plantes n'a pas pu être relocalisée à chaque recensement car les étiquettes étaient souvent détruites (environ 10 à 20%). Parmi les individus perdus, nous avons pu récupérer environ 10% des individus au cours des années d'étude suivantes. Nous n'avons enregistré la survie et la mortalité que pour les individus qui ont pu être clairement identifiés tout au long de la période d'étude. Au total, nous avons pu enregistrer les taux vitaux de 938 individus, dont 341 ont été évalués une fois, 247 deux fois et 350 pendant trois années consécutives (après détection de valeurs aberrantes, voir analyses statistiques).

Pour étudier les effets de la canopée sur le dépôt de graines, nous avons divisé chacun des transects de 100 m en cinq segments de 20 m. Chaque excrément trouvé le long de ces transects a été attribué au segment le plus proche. Nous avons pris jusqu'à six photos hémisphériques de la canopée avec un objectif fisheye au niveau du sol le long des transects en 2016 et 2017. Pour étudier les effets de la couverture de la canopée sur la démographie des plantes, nous avons marqué la plupart des plantes à proximité des transects (à moins de 10 m de distance), et assigné ces individus au segment le plus proche des transects. Si les individus de plantes étaient situés plus loin des transects, nous avons pris jusqu'à trois photos hémisphériques à moins de 10 m de ces plantes de 2016 à 2019. Parallèlement, nous avons également pris des photos au centre de chacune des 40 parcelles utilisées pour étudier recrutement des plantes. Toutes les photos ont été prises pendant la période de fructification de la communauté végétale à fruits charnus de juin à octobre. Les photos hémisphériques ont été analysées avec DHPT 1.055 pour calculer la proportion de surface couverte par la canopée à chaque emplacement. En comparant la couverture de la canopée dérivée de photos prises au même endroit à des moments différents, nous avons constaté que la couverture de la canopée variait considérablement au fil du temps, ce qui entraînait une faible corrélation entre les valeurs de couverture de la canopée mesurées en 2016 et 2017 aux mêmes endroits (Discussion supplémentaire 3, Supplément figure 14). En conséquence, nous n'avons pas utilisé ces données pour modéliser la dynamique interannuelle de la canopée de la forêt64. Au lieu de cela, nous avons utilisé des moyennes locales de la couverture de la canopée (à travers les saisons et les années) comme variables explicatives dans les analyses des modèles de dépôt de graines et des taux vitaux.

Nous avons collecté 3632 scats avec 15 382 graines (au cours des saisons 2016-2018) de la communauté des plantes-frugivores, dont 375 scats contenaient des graines de F. alnus (voir aussi réf. 53). La plupart des excréments contenant des graines de F. alnus provenaient des oiseaux S. atricapilla (n = 232), T. merula (n = 55) et T. philomelos (n = 58), et 30 autres excréments de la communauté animale restante (Supplémentaire Tableau 3). La faible taille de l'échantillon d'excréments contenant des graines de F. alnus ne nous a permis de prédire que les modèles de dépôt de graines de F. alnus pour trois des 20 disperseurs. Pour pouvoir inclure les 17 espèces animales restantes dans les analyses, nous avons fait les hypothèses suivantes : (1) nous avons regroupé les données sur le dépôt de graines de tous les animaux à travers les sites d'étude et les années dans la forêt en supposant qu'il n'y a pas de différences temporelles ou spatiales dans notre population. (2) Nous n'avons pas fait de distinction entre les graines déposées sous les adultes conspécifiques et ailleurs, car le recrutement précoce des semis n'a pas été affecté par les adultes conspécifiques (Discussion supplémentaire 1). (3) Nous avons supposé que les frugivores montraient le même comportement et laissaient tomber des excréments aux mêmes endroits le long du gradient de la canopée, qu'ils aient mangé des fruits de F. alnus ou de l'une des 15 autres espèces végétales fructifiant en même temps. Ainsi, les excréments contenant des graines d'espèces autres que F. alnus ont été considérés comme également représentatifs des schémas de dépôt des différents frugivores à travers le gradient de la canopée et ont été utilisés pour étudier le schéma de dépôt des graines de F. alnus. Nous n'avons regroupé que les excréments avec des graines d'autres espèces trouvées en même temps que les excréments avec des graines de F. alnus chaque année (sauf pour M. martes, voir point suivant). (4) Nous avons trouvé des excréments de M. martes dans les mêmes microhabitats (principalement les mêmes troncs d'arbres) tout au long des années d'étude. Cette découverte peut s'expliquer par le comportement de M. martes d'utiliser des excréments pour marquer les domaines vitaux et communiquer avec d'autres individus107. Afin d'avoir une taille d'échantillon suffisamment grande pour analyser le dépôt de graines par M. martes, nous avons regroupé les excréments contenant des graines de plantes à fruits charnus de toute la période de fructification. (5) Dans nos IPM, nous avons analysé le rôle des frugivores rares séparément, mais les avons traités comme fonctionnellement égaux les uns aux autres. Nous avons regroupé toutes les données sur l'enlèvement des fruits et le dépôt de graines pour les frugivores avec moins de 10 excréments (tableau supplémentaire 3), ce qui peut avoir masqué des différences subtiles entre les espèces de frugivores contributrices. Cependant, le nombre d'échantillons était encore trop faible pour analyser le dépôt de graines par des frugivores rares (n = 20). Pour inclure les frugivores rares dans l'analyse, nous avons inclus des excréments d'animaux qui n'interagissaient pas directement avec F. alnus, mais déposaient des graines d'autres plantes à fruits charnus sur des sites où des graines de F. alnus étaient déposées. Nous avons supposé que le dépôt de graines par ces animaux, potentiellement capables d'interagir avec F. alnus, était égal à celui des disperseurs rares de F. alnus (n = 16 excréments par six espèces animales, tableau supplémentaire 3). Ce n'est qu'en analysant le dépôt de graines de toutes les espèces par les disperseurs rares que nous avons pu estimer la contribution de ces disperseurs rares indépendamment de celle des frugivores qui interagissaient fréquemment avec F. alnus. Nous avons supposé que cette approche n'affecterait pas qualitativement les résultats de l'étude, car les différences de dépôt de graines par les frugivores n'étaient pas très prononcées (Fig. 1d). De plus, de petites différences dans le dépôt de graines par les espèces de frugivores n'ont pas affecté la qualité de la dispersion des graines aussi fortement que d'autres composants (par exemple, la prédation des graines ; Fig. 3b).

Cependant, au cours de 3 ans, nous avons trouvé plus de 500 excréments avec des graines de Sambucus nigra sous un seul arbre de cette espèce, qui produisait plus de 40 000 fruits chaque année et attirait de nombreux frugivores. Les graines déposées sous cet arbre S. nigra ont fortement affecté le schéma général de dépôt de graines des frugivores lorsque nous avons regroupé les données de dépôt. Nous n'avons donc utilisé que des excréments contenant des graines de F. alnus du segment de transect avec l'arbre S. nigra dans les analyses. En utilisant cette approche, nous avons analysé 1729 échantillons d'excréments et différencié les schémas de dépôt de graines de six espèces animales et d'un groupe d'espèces représentant collectivement des disperseurs rares ("autres espèces"). Chacun des modèles de dépôt était basé sur un nombre minimum de 30 échantillons de scat (Fig. 1c, tableau supplémentaire 3). Nous avons estimé les modèles de dépôt de graines pour toutes les espèces animales sur la base des excréments avec des graines de l'ensemble de la communauté végétale.

Pour étudier la dynamique des populations de F. alnus, nous avons utilisé des modèles de projection intégrale (IPM)60,61. Nous avons utilisé le diamètre de la tige (transformé en log10 puis standardisé) au niveau du sol comme variable d'état pour la taille z et la couverture de canopée continue standardisée c comme variable d'état continue pour la quantité d'ombre. Dans l'IPM, les individus étaient ainsi caractérisés par deux variables d'état continues : leur taille et le degré de couverture de la canopée à leur emplacement. La transition du nombre d'individus n de taille z dans l'environnement c au temps t vers le nombre d'individus \({n}^{{\prime} }\) de taille \({z}^{{\prime} } \) dans l'environnement \({c}^{{\prime} }\) au temps t + 1 est donné par

Ici \(P\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) décrit la survie, la casse et la croissance des individus en fonction de leur taille et de leur environnement, et \(F\ left({z}^{{\prime} },{c}^{{\prime} },z,c\right)\) décrit la dispersion des graines et le recrutement de F. alnus. Lorsque les graines sont absorbées par l'animal x, les graines dispersées acquièrent un nouvel emplacement le long du gradient de la canopée c. En revanche, lorsque les graines ne sont dispersées que par gravité ou lorsque l'animal x laisse tomber le fruit sous des arbres conspécifiques, les graines ne seront pas transférées vers de nouveaux emplacements et resteront donc sous la même couverture de canopée c dans laquelle elles ont été produites.

Nous avons utilisé l'approche du « noyau cumulatif » (ou « bin-to-bin ») pour intégrer numériquement l'IPM, car il a été démontré qu'il était plus performant pour les espèces à croissance lente et à longue durée de vie que la « règle du point médian » couramment utilisée61,108. Dans l'intégration, U a été fixé à 1,1 fois la limite supérieure et L a été fixé à 0,9 fois la limite inférieure des gammes de taille et de canopée observées dans la forêt. Nous avons ajouté des probabilités avec des valeurs plus petites ou plus grandes que les limites des matrices aux classes externes pour éviter l'éviction. Nous avons discrétisé l'arbre-IPM en classes de taille 100 × 100 avec des tailles (standardisées) z allant de −2,86 à 2,36, correspondant à un diamètre de tige de 0,06 cm et 89,68 cm, respectivement. Cette résolution en classes de taille a donné des estimations robustes des taux de croissance de la population (λ) car un quadruplement du nombre de classes de taille n'a guère affecté les estimations de λ (<0,001). Les limites de la matrice ne correspondaient pas aux diamètres minimum (0,2 cm) et maximum observés (18,6 cm ; hauteur = 9 m) de F. alnus. Pour maintenir le temps de calcul des IPM dans des limites réalisables, nous avons divisé le gradient de la canopée en dix segments de taille égale. La couverture de la canopée (standardisée) variait de −4,279 à 2,178, correspondant à une plage de couverture de la canopée allant de 64,8 % dans des environnements lumineux à 92,1 % dans des environnements sombres.

La transition de la population de F. alnus était basée sur les équations suivantes :

Dans l'éq. (2a), \(S\left(z,c\right)\) modélise la survie et \(G\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) modélise la croissance à la taille \({z}^{{\prime} }\) en fonction de la taille individuelle de la plante z et de la canopée c. Cependant, la croissance de F. alnus est complexe et certains des gros individus de F. alnus éclatent au hasard d'une année à l'autre. La plupart de ces individus sont morts, ce qui est couvert par la fonction de survie, mais quelques individus, généralement de grande taille (n = 17 sur trois ans) ont survécu à la rupture car ils avaient soit un petit tronc latéral avant la rupture, soit ont pu repousser. Le diamètre de ces individus cassés a été fortement réduit au temps t + 1. Ainsi, nous avons scindé la croissance de F. alnus en deux processus : Eq. (2a) décrit la croissance de F. alnus pour les individus qui ont survécu \(S\left(z,c\right)\) et n'ont pas rompu avec la probabilité \(1-B\left(z\right)\). L'équation (2b) modélise la probabilité de survivre \(S\left(z,c\right)\) et de casser B(z), et la distribution de taille \(R\left({z}^{{\prime} } ,z\right)\) d'individus cassés après re-germination. Cependant, cet événement était très rare et, en raison de la faible taille de l'échantillon, B(z) et \(R\left({z}^{{\prime} },z\right)\) n'étaient qu'une fonction de la taille et ont été maintenus constants d'une année à l'autre et d'un couvert à l'autre.

Notre noyau de fécondité pour F. alnus comprenait un modèle pour les fruits consommés (Eq. (2c)), un modèle pour les fruits tombés (Eq. (2d)) et un modèle de gravité indépendant des frugivores (Eq. (2e)). Équation (2c), Éq. (2d), et éq. (2e) sont conditionnés les uns aux autres. Chacune de ces équations peut être subdivisée en trois parties indépendantes qui se déroulent chronologiquement dans la nature : la production de fruits, la dispersion des graines et le recrutement au stade plantule. La première partie décrit le nombre de fruits produits par F. alnus et est donnée par la probabilité de se reproduire \({f}_{{repr}}\left(z,c\right)\) et le nombre de fruits \( {f}_{{fruit}}\left(z,c\right)\) en fonction de la taille et de la couverture de la canopée. La deuxième partie décrit le processus de dispersion des graines par le frugivore x dans la canopée c. Ici, \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) est la proportion de fruits dispersés par les animaux dans la population. Si nous supposons que tous les fruits sont prélevés par les frugivores, alors \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 1 s'applique et la fécondité n'est qu'une fonction de l'équation. (2c) et éq. (2d). Cependant, lorsque la contribution relative globale de la dispersion animale à la fécondité diminue jusqu'à un point où aucune graine n'est dispersée par les animaux (\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 0), la fonction de gravité (Eq. (2e)) devient plus importante à mesure que (\(1-{f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\)) augmente. Ainsi, \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) peut être interprété comme la proportion de prélèvement de fruits par la communauté animale. La somme de l'éq. (2c) et éq. (2d) est la contribution de la dispersion des graines par un frugivore à la croissance de la population (voir aussi l'équation (3)). \({f}_{{rel}.{{{{\mathrm{int}}}}}.{freq}}(x)\) est la fréquence d'interaction relative des frugivores avec F. alnus. La fréquence d'interaction a été calculée comme le produit du nombre de visites, de la probabilité de manipuler un fruit lors d'une visite et du nombre moyen de fruits manipulés lorsque des fruits ont été manipulés. Il décrit la composante quantitative de l'efficacité de la dispersion des graines3. \({f}_{{nocrush}}\left(x\right)\) est la probabilité qu'un fruit ne soit pas écrasé par les frugivores x et donc pas détruit, \({f}_{{consommé}}\left (x\right)\) est la probabilité qu'un fruit soit consommé à condition de ne pas être écrasé, \(1-{f}_{{consommé}}\left(x\right)\) est équivalent à la probabilité d'un fruit tombant sous un adulte conspécifique, fseed est le nombre moyen de graines par fruit, \({f}_{{dépôt}}\left({c}^{{\prime} },x\right)\) est la probabilité qu'une graine soit déposée le long du gradient de la canopée c dans la forêt. La troisième partie de l'Eq. (2c), éq. (2d) et éq. (2e) décrit le recrutement des semis ; \({f}_{{recrutement}}\) est la probabilité par graine de produire un semis la première année après la dispersion, \({f}_{{recfruit}}\) est le facteur par lequel \({ f}_{{recruter}}\) est inhibé si les semis recrutent à partir des graines d'un fruit (−70 %, voir réf. 11), c'est-à-dire lorsque les fruits ne sont pas consommés mais tombent ou tombent sous les arbres parentaux, et \ ({f}_{{dist}}\left({z}^{{\prime} }\right)\) est la distribution de taille des nouveaux semis au temps t + 1.

Veuillez noter que nous avons modélisé la dispersion des graines par toutes les espèces animales susceptibles de disperser les graines (tableau supplémentaire 3). Cela signifie que nous avons également inclus la dispersion des graines par les animaux granivores qui sont antérieurs à la plupart des graines (par exemple, Coccothraustes coccothraustes). Cependant, nous avons corrigé l'effet de leur dispersion des graines pour celui de la prédation en incluant \({f}_{{nocrush}}\) dans le modèle. La canopée c dans la définition de \({f}_{{repr}}\) et \({f}_{{fruit}}\) fait référence à l'environnement de l'arbre reproducteur. Comme les fruits lâchés par les frugivores (Eq. (2d)) ou dispersés par gravité (Eq. (2e)) ne changent pas de position le long du gradient de la canopée, la canopée c fait également référence à l'environnement des graines de fruits tombés ou dispersés par gravité (c'est-à-dire, c′ = c). En revanche, dans l'Eq. (2c), la canopée \({c}^{{\prime} }\) dans la définition de \({f}_{{dépôt}}\) fait référence au nouvel environnement dans lequel la graine est déposée après avoir été absorbée par le frugivore x, et représente ainsi l'effet du transport des graines d'un milieu à un autre.

Le modèle de projection intégrale ('IPM') a d'abord été utilisé pour calculer la SDE de la dispersion par gravité en calculant les taux de croissance de la population locale (λ) le long du gradient de la canopée en supposant que tous les individus ne se produisaient que dans un certain environnement et que seule la dispersion par gravité a lieu. Ces IPM locaux décrivent la croissance des populations de F. alnus sans dispersion des graines entre les microhabitats (Fig. 1c). Les IPM locaux ont ensuite été pondérés par l'abondance relative des microhabitats le long du gradient de la canopée dans la forêt, et additionnés pour calculer le taux de croissance de la population (λ) sans dispersion des animaux. Pour calculer l'effet de la dispersion des graines animales sur le taux de croissance de la population, nous avons progressivement augmenté l'importance de la dispersion des graines par les animaux dans les IPM (en augmentant \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) de 0 à 1) et calculé le taux de croissance de la population. Nous avons également étudié les effets de la dispersion des graines animales lors de la colonisation de microhabitats favorables ("gap colonization"). Nous avons supposé que F. alnus n'était pas présent dans les trouées forestières, définies comme les 50 % d'environnements les plus brillants le long du gradient de la canopée dans la forêt. Nous avons calculé l'IPM, mais avons divisé les noyaux P et F en deux parties : (i) une partie qui a modélisé la croissance de la population le long de l'ensemble du gradient de la canopée en fonction de la dispersion des animaux, et (ii) une autre partie qui a modélisé la croissance de la population pour les chutes et fruits dispersés par gravité uniquement dans les environnements 50% les plus sombres. Lorsque nous avons coupé les 50 % d'environnements les plus brillants du gradient de la canopée (c'est-à-dire 7,3 % de tous les microhabitats disponibles), nous avons augmenté l'abondance relative des 50 % d'environnements les plus sombres, de sorte que les valeurs s'additionnent à 1. Nous sommes conscients que c'est une approche simple pour étudier l'effet de la dispersion des graines pendant la colonisation. Au mieux, l'effet de la dispersion des graines animales est modélisé dans le temps31. Cependant, nous n'avons pas été en mesure de suivre les changements dans la structure de la canopée de la forêt au fil du temps (Discussion supplémentaire 3), ce qui nous a empêchés d'étudier l'effet de la dispersion des graines au cours de la succession forestière64.

Les IPM ont ensuite été utilisés pour calculer l'efficacité de dispersion des graines des différentes espèces de frugivores3. Ici, nous avons défini l'efficacité de dispersion des graines des frugivores comme le changement du taux de croissance de la population de F. alnus suite à la perte d'une espèce de dispersion. Cela impliquait que, lorsqu'un disperseur était perdu, les graines étaient plutôt dispersées par gravité (c.-à-d. déficit d'interaction). La proportion de graines dispersées à l'origine par le frugivore perdu x et dispersées par gravité à la place était :

Ensuite, nous avons soustrait ces composantes de gravité spécifiques aux frugivores (Eq. (3)) de ses effets de dispersion spécifiques aux frugivores dans le noyau F (Eq. (2c) et Eq. (2d)). Dans ces IPM, nous nous sommes assurés que tous les fruits étaient dispersés par les animaux en fixant \({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) à 1. Cependant, la relation entre la croissance démographique de F .alnus et la proportion de graines dispersées par les animaux n'était pas linéaire et la pente de la courbe diminuait avec l'augmentation de la proportion de graines dispersées (Fig. 2). Une conséquence de la forme de la courbe est que les populations végétales peu dispersées bénéficieront plus fortement d'une dispersion supplémentaire de leurs graines par les animaux que les populations dont les graines sont déjà largement dispersées.

Pour étudier la redondance et la complémentarité de la dispersion des graines par les frugivores, nous avons modélisé le potentiel de compensation d'interaction par la communauté animale restante suite à la perte d'une espèce de frugivore. Pour ce faire, nous avons augmenté la fréquence d'interaction relative de la communauté animale restante par celle des disperseurs perdus, de sorte que la proportion additionnée de fruits retirés s'additionne à nouveau à 1. Parce que cette étape était importante en termes de calcul, nous avons modélisé la compensation d'interaction uniquement pour les quatre principaux disperseurs.

L'efficacité de dispersion des graines du frugivore x a à la fois une composante quantitative et qualitative3 : pour la composante quantitative, nous avons utilisé la fréquence relative d'interaction d'un frugivore avec F. alnus. Pour la composante qualité, nous avons utilisé la probabilité de survie d'une graine jusqu'à l'âge de la première reproduction comme mesure lorsqu'elle est dispersée par un frugivore. Cette dernière a été calculée à l'aide d'une chaîne de Markov, dans laquelle la reproduction était un état absorbant en plus de la mortalité61. La probabilité de survie d'une graine de F. alnus jusqu'à l'âge de la première reproduction après avoir été manipulée et dispersée par l'espèce frugivore x est donnée par

qui est la somme de la probabilité qu'une graine produise une plante mature à partir de fruits consommés (Eq. (4a)) et de fruits tombés (Eq. (4b)). La probabilité qu'une graine produise une plante mature dépendait de la dispersion des graines par le frugivore x, de la taille initiale des semis z0 et de la couverture de la canopée \({c}^{{\prime} }\). Ici, \({l}_{\left({\bar{{{{{\rm{a}}}}}}}_{{repr}}\right)}\) décrit la probabilité qu'un semis survive jusqu'à ce qu'il ait produit des fruits au moins une fois, et est une modification des formules présentées dans la réf. 61. Une dérivation plus détaillée de \({{l}}_{\left({\bar{{{{{\rm{a}}}}}}}_{{repr}}\right)}\) est donnée dans les méthodes supplémentaires 1.

Nous avons analysé l'effet de la couverture de la canopée et de l'année sur le recrutement des semis chez F. alnus avec des modèles mixtes linéaires généralisés avec le nombre de semis recrutés au printemps et le nombre de graines non recrutées dans la même parcelle comme variable de réponse. Nous avons inclus l'identité des parcelles au sein des sites comme facteur aléatoire. Dans ces modèles, nous avons utilisé un lien logit et une distribution d'erreur bêta-binomiale pour tenir compte de la surdispersion.

Pour analyser les effets de l'année d'étude, de la taille des individus, du couvert forestier et de leur interaction sur les taux vitaux de F. alnus, nous avons utilisé l'année d'étude, le diamètre standardisé de la tige transformé en log10 et le couvert forestier standardisé comme facteurs fixes et site comme facteur aléatoire (voir les tableaux supplémentaires 4, 5). De plus, nous avons ajouté la taille² comme terme dans ces modèles pour tester les relations non linéaires. Cependant, de nombreuses étiquettes ont été perdues sur le terrain, ce qui a rendu difficile la relocalisation des individus de F. alnus au fil du temps. Souvent, par conséquent, deux ou plusieurs individus différents ont été incorrectement classés comme le même individu, entraînant des transitions de croissance anormales (par exemple, des augmentations ou des diminutions de diamètre > 10 cm). Pour réduire la probabilité d'inclure de fausses données, nous avons identifié les valeurs aberrantes potentielles en utilisant comme seuil 2,24*écart-type des résidus studentisés du modèle global de croissance des plantes109. Nous avons supprimé 55 des 1002 transitions d'individus végétaux de l'ensemble de données (environ 5,4 % du total des transitions) : soit entièrement, si elles avaient des valeurs clairement erronées (n = 14), soit en divisant les enregistrements d'individus uniques en ceux de deux ou individus plus indépendants (n = 41).

Pour analyser l'effet de l'année, de la taille et de la couverture de la canopée sur les probabilités de survie, de rupture et de fructification, nous avons utilisé un lien logit et une distribution d'erreur binomiale. Dans l'analyse du nombre de fruits, nous avons utilisé un lien logarithmique, une distribution d'erreur de Poisson et inclus un effet aléatoire au niveau de l'observation. Pour trouver le modèle le plus parcimonieux pour les analyses de la survie, de la croissance, de la probabilité de fructification et du nombre de fruits, le modèle global et les modèles à sept composants ont été classés selon le critère d'information d'Akaike non biaisé sur petit échantillon (AICc, tableaux supplémentaires 4, 5, Figs. 3, 4 supplémentaires), en utilisant le package R MuMIn version 1.43.17110. Comme la taille de l'échantillon était très faible dans les analyses de casse et de re-germination, nous avons analysé uniquement les effets de taille (linéaire) dans les modèles binomiaux de casse, et ceux de taille et taille² (linéaire et quadratique) dans les analyses de croissance de les individus qui repoussent. Dans les analyses de la re-germination, nous avons en outre modélisé la variance en fonction de la taille et de la taille² (tableau supplémentaire 4, figure supplémentaire 8). Nous avons utilisé le package R glmmTMB version 1.1.258 et le programme R version 4.1.159. Les valeurs P ont été obtenues avec un test Wald-χ² en utilisant la version R-package car 3.0-11111. Les performances de tous les modèles ont été évaluées à l'aide du package R DHARMa version 0.4.3112.

Le changement du taux de croissance de la population suite à la perte d'une espèce dispersante (c.-à-d. le déficit d'interaction) a été utilisé comme mesure de l'efficacité de la dispersion des graines3. Pour tester si l'efficacité de la dispersion des graines des animaux était liée à la quantité ou à la qualité de la dispersion des graines, nous avons utilisé des corrélations de rang de Spearman. Cependant, nous avons utilisé en partie les mêmes paramètres pour calculer les composants de quantité (enlèvement des fruits) et de qualité (comportement de manipulation des fruits, dépôt de graines) pour les espèces animales (voir Fig. 1, Tableau supplémentaire 3). Cela s'est traduit, par exemple, par des contributions égales des espèces animales à la croissance de la population pour lesquelles peu de données étaient disponibles (Apodemus flavicollis, Cervus elaphus, Dryomys nitedula, Phasanidae inconnu, Prunella modularis, Sus scrofa, voir Fig. 3a). Pour éviter la pseudo-réplication, nous avons calculé les corrélations entre SDE et la quantité et la qualité de la dispersion des graines avec deux ensembles d'espèces animales. Pour le premier ensemble, nous avons utilisé six disperseurs séparément et combiné tous les autres (n = 7, voir Fig. 1c). Pour le deuxième ensemble, nous avons utilisé 13 espèces séparément et combiné le reste (n = 14, voir Fig. 3a). Les corrélations n'étaient qualitativement pas affectées dans leur signe ou leur ampleur par le nombre d'espèces animales différenciées ou par le type d'analyses de corrélation (Spearman vs. Pearson). Nous nous référons aux résultats des corrélations de rang de Spearman avec n = 14 tout au long de l'étude.

Nous avons utilisé le bootstrap pour examiner l'incertitude de la démographie. Nous avons fait la distinction entre l'incertitude découlant des observations de différents individus végétaux (ci-après « incertitude de croissance ») et l'incertitude découlant des différences dans le processus de dispersion (ci-après « incertitude de dispersion »). Pour modéliser l'incertitude de la croissance, nous avons rééchantillonné les observations d'individus de F. alnus sur chaque site chaque année à partir de l'ensemble de données, avec remplacement. Pour modéliser l'incertitude de la dispersion, nous avons rééchantillonné 500 fois les observations d'enlèvement, le dépôt de graines et le recrutement des semis avec remplacement. Les paramètres restants ont été maintenus constants. Le nombre de répliques pour chaque combinaison d'année et de site dans les données bootstrap était le même que dans l'ensemble de données de terrain. De plus, nous nous sommes assurés que chaque espèce de disperseur était présente dans chaque échantillon bootstrap. Nous avons calculé 500 IPM à l'aide de l'ensemble de données bootstrap et calculé l'incertitude sous la forme d'un intervalle de prédiction de 95 % pour chaque processus démographique. La structure des formules de l'IPM a été maintenue constante pour les indices vitaux, c'est-à-dire que nous avons utilisé les estimations des paramètres du modèle le plus parcimonieux (tableaux supplémentaires 4, 5) dans tous les IPM avec les données bootstrap.

De plus amples informations sur la conception de la recherche sont disponibles dans le résumé des rapports sur le portefeuille Nature lié à cet article.

Les ensembles de données générés au cours de l'étude actuelle sont disponibles dans le référentiel numérique Dryad, https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq.

Le code R généré au cours de l'étude en cours est disponible dans le référentiel numérique Dryad, https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq.

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Les auteurs reconnaissent avoir reçu un financement de la Fondation allemande pour la recherche (FA925/10-1, FA925/10-2, BE 6041/1-1, SCHA 2085/1-2) à l'appui de cette recherche. Nous sommes profondément reconnaissants aux nombreux bénévoles enthousiastes qui ont soutenu notre travail : Julius Angebauer, Ines Bischofberger, Leonie Braasch, Tessa Brandtner, Lea Dieminger, Levin Freitag, Amelie Hager, Elysia Hassen, Sabrina Hüpperling, Vincent Kramer, Wiebke Krug, Hanna Konrad , Tewannakit Mermagen, Nico Meyer, Simon Ostermann, Hannah Sunder-Plassmann, Frieder Thaler, Sophia Thiele, Zeynep Türkyilmaz, Martin Stankalla, Stella Weiß. Nous remercions l'administration du parc national de Białowieża, les administrations forestières de Białowieża, Hajnówka et Browsk, et les autorités polonaises (Ministère de l'environnement, GDOS [Direction générale polonaise de la conservation de l'environnement, Varsovie] et RDOS [Direction régionale de la conservation de l'environnement, Białystok] ) pour l'autorisation d'effectuer des recherches dans la forêt de Białowieża. Nous remercions Esther Meißner et Marcel Becker pour leur assistance technique. Nous remercions Shripad Tuljapurkar et deux relecteurs anonymes pour leurs commentaires constructifs sur les versions antérieures du manuscrit.

Financement Open Access activé et organisé par Projekt DEAL.

Université de Marburg, Département de biologie, écologie de la conservation, Marburg, Allemagne

Finn Rehling, Jan Schlautmann, Hubert Fassbender, Lina Waldschmidt, Nina Farwig & Dana G. Schabo

Université de Marburg, Département de biologie, écologie animale, Marburg, Allemagne

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Eelke Jongejans

NIOO-KNAW, Département d'écologie animale, Wageningen, Pays-Bas

Eelke Jongejans

Centre de recherche Senckenberg sur la biodiversité et le climat Francfort, Francfort, Allemagne

Jorg Albrecht

Université de Varsovie, Faculté de biologie, Station géobotanique de Białowieża, Białowieża, Pologne

Bogdan Jaroszewicz

Université de Marburg, Département de biologie, écologie végétale, Marburg, Allemagne

Diethart Matthies

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FR a contribué à la conceptualisation, à la méthodologie, à l'investigation, à l'analyse formelle, à la visualisation, à la rédaction du projet original, à la révision et à l'édition ; EJ a contribué à la conceptualisation, à la méthodologie, à l'investigation, à l'analyse formelle, à la révision, à la supervision ; JS a contribué à la conceptualisation, à la méthodologie, à la révision de la rédaction et à l'édition ; JA a contribué à la conceptualisation, à la méthodologie, à la révision de l'écriture et à l'édition ; HF a contribué à la méthodologie, à la révision de la rédaction et à l'édition ; BJ a contribué à l'administration du projet, à la révision de la rédaction et à l'édition ; DM a contribué à l'enquête, à la révision de la rédaction et à l'édition ; LW a contribué à la méthodologie, à la révision de la rédaction et à l'édition ; NF a contribué à la conceptualisation, à l'investigation, à la révision de l'écriture et à l'édition, à la supervision, à l'acquisition de financement ; DGS a contribué à la conceptualisation, à l'investigation, à la révision de l'écriture et à l'édition, à la supervision et à l'acquisition de financements.

Correspondance avec Finn Rehling.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

Communications Biology remercie Shripad Tuljapurkar et les autres examinateurs anonymes pour leur contribution à l'examen par les pairs de ce travail. Rédacteurs en chef de la manipulation principale : Eoin O'Gorman et Luke R. Grinham. Les rapports des pairs examinateurs sont disponibles.

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Réimpressions et autorisations

Rehling , F. , Jongejans , E. , Schlautmann , J. et al. Les disperseurs de graines communs contribuent le plus à la persistance d'un arbre à fruits charnus. Common Biol 6, 330 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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Reçu : 06 juillet 2022

Accepté : 02 mars 2023

Publié: 27 mars 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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